В отличие от мощей других апостолов мощи Иоанна Богослова неизвестны в христианском мире. Чтобы прославить апостола, Христос даровал благодать месту погребения Иоанна Богослова. Согласно апокрифическому сказанию, когда апостол преставился, на небо была взята не только его душа, но и тело, так же как это произошло с пророками Илиёй, Енохом и с Пресвятой Богородицей. Это предание нашло отражение и в более поздних источниках. В Житии мученицы Ермионии, дочери апостола Филиппа, говорится, что она с сестрой Евтихией отправилась в Эфес, «ища святого Иоанна Богослова, но не нашли его, ибо Господь преложил его, как некогда Еноха и Илию». В исторической литературе прямо не говорится, что почитаемая в Эфесе гробница Иоанна Богослова была пустой. Так, из упоминаний Евсевия Кесарийского о гробнице исследователи не могут понять, что в ней не было мощей. В других литургических и синаксарных источниках, где речь идёт о празднике исхождения целебного праха, хотя и говорится, что он исходил именно от гробницы, а не от мощей, всё же нет прямого указания на пустоту гробницы. По позднейшим местным преданиям, считается, что в некоторых обителях хранились частицы мощей Иоанна Богослова. Исследователям известно, что насельники афонского монастыря Ватопед подарили своим благодетелям молдавскому господарю Александру Лэпушняну (1552–1561; 1564–1568 гг.) и его супруге Роксане честную главу Иоанна Богослова. Исследователи полагают, что речь идёт о хранившейся в Ватопеде главе Иоанна Златоуста. В настоящее время частицы мощей Иоанна Богослова находятся в церкви пророка Илии в Фессалонике и в монастыре Успения Пресвятой Богородицы (Паганья, ном Теспротия, Греция), а также на Кипре в Киккском монастыре. В монастыре апостола Иоанна Богослова на Патмосе хранится часть цепей святого. Другим центром почитания Иоанна Богослова было место его ссылки и создания «Апокалипсиса» – Патмос. Однако после арабских набегов в VII в. этот остров был покинут жителями. В конце XI в. здесь поселилась монашеская община во главе с преподобным Христодулом Латрином, который в 1088–1089 гг. основал монастырь Иоанна Богослова на Патмосе и устроил церковь в пещере «Апокалипсиса». С Патмосом связан ряд чудес Иоанна Богослова. Так, апостол явился проплывавшим мимо Патмоса морякам и велел передать райские яблоки преподобной Ирине (ум. в 940 г.), подвизавшейся в Хрисовалантском монастыре в Константинополе. Однажды накануне дня преставления апостола 26 сентября Иоанн Богослов явился игумену монастыря апостола Иоанна Богослова на Патмосе Леонтию (ум. около 1190 г.; впоследствии Иерусалимский патриарх Леонтий II) и попросил его отслужить литургию раньше, чтобы апостол мог успеть и на праздничное богослужение в Эфес. В Житии преподобной Афанасии Эгинской рассказывается о том, как игумену Матфею, служившему в день памяти Иоанна Богослова в церкви первомученика Стефана на Эгине и с умилением думавшему о торжественном празднике в Эфесе, предстал апостол и оставался стоять при престоле до конца совершения литургии.