На 1553–1558 гг. приходится расцвет военной и советнической деятельности А.М. Курбского. Он симпатизировал проводимым Избранной радой преобразованиям в духовной сфере, политике, администрации, суде и военном деле, поддерживал её виднейших деятелей Алексея Фёдоровича Адашева и священника московского Благовещенского собора Сильвестра. По мнению исследователей, уже тогда А.М. Курбский не одобрял обособленность Московской церкви от Константинопольского патриархата. Считал завоевание Астраханского ханства божественной наградой царю, выступал за совместную с Польско-Литовским государством крестоносную войну против Крымского ханства до окончательного избавления христианских стран от татарской угрозы на юге. Приветствовал А.М. Курбский и военный разгром ливонских немцев за их «люторские ереси». В Москве принимал участие в придворной борьбе, в которой противостоял усилению Захарьиных-Юрьевых и Плещеевых. Одобрял очищение церковной жизни в 1550 гг. от ересей (особенно от антитринитарных учений). Вместе с тем А.М. Курбский выступал с острой критикой иосифлян (см. Иосифлянство), обвиняя их в гонениях против нестяжателей, ложных свидетельствах на церковных Соборах против Максима Грека, Артемия и др., а также в начётничестве, пагубных нравах чёрного духовенства, неоправданных подозрениях по отношению к книжникам. Духовным отцом А.М. Курбского был преподобный Феодорит Кольский, в 1551 г. – около 1554 г. – архимандрит Евфимиева суздальского в честь Преображения Господня мужского монастыря. В начавшейся в январе 1558 г. Ливонской войне А.М. Курбский возглавил сторожевой полк, принял участие в походах на Нейшлосс (Сыренск), Нейгаузен (Новгородок), Дерпт (Юрьев, ныне Тарту), Вербек (замок на реке Эмбах) во главе передового полка. В июне 1558 г. участвовал в походе из Пскова «к немецкым городам» войска князя Петра Ивановича Шуйского. В этом походе А.М. Курбский был, по его словам, одним из «трёх великих воевод». В начале зимы 1558/1559 гг. он вернулся в Москву «со великою и светлою победою». 11 марта 1559 г. А.М. Курбский был вторым воеводой в походе «по крымским вестям» против хана Девлет-Гирея; в том же году направлен из Калуги в Мценск на оборону южных рубежей на Оке. В феврале-марте 1560 г., после конфиденциальной беседы с царём, А.М. Курбский был назначен первым воеводой большого полка. Принял участие в осаде Феллина (Вильян; ныне город Вильянди, Эстония) и в захвате ещё нескольких городов, возможно, Тарваста и Полчева. В конце 1560 г. произошла неудачная для русских битва под Вайсенштайном (ныне город Пайде, Эстония), в исходе которой Иван IV Васильевич обвинял А.М. Курбского. Пребывая при дворе, А.М. Курбский был свидетелем падения лидеров Избранной рады, что считал позднее результатом самодержавных амбиций царя. С этим связана уверенность А.М. Курбского, что опричное окружение, которое в его сочинениях уподоблено бесам («кромешники», «полк сатанинский»), сформировалось ещё в период изгнания Сильвестра и опалы А.Ф. Адашева. 25 марта 1562 г. А.М. Курбский – один из воевод в пограничных с Литвой Великих Луках. 28 мая А.М. Курбский «с товарыщи» напали на Витебск, захватили острог с артиллерией, сожгли посад и округу (были сожжены 24 церкви, в чём позднее князь раскаивался). После взятия Полоцка (15 февраля 1563 г.), в котором А.М. Курбский принимал участие,