Иконография Кирилла Белозерского свидетельствует о его почитании не только в Белозерье, на вологодских землях, в Москве и на Севере, но и по всей России. По числу сохранившихся памятников, разнообразию изводов и воплощению образа святого в разных видах искусства она сопоставима с иконографией Сергия Радонежского. Образ Кирилла Белозерского, как правило, вводился во все композиции с сонмом русских преподобных, где занимал одно из почётных мест. Сохранилось уникальное, не имеющие аналогов в иконографии других древнерусских святых изображение Кирилла Белозерского, которое, по монастырскому преданию, считалось исполненным в 1424 г., т.е. за три года до смерти святого, преподобным Дионисием Глушицким (до 1918 г. находилось в Кирилловом Белозерском монастыре, в 1924 г. поступило из Центральных государственных реставрационных матерских в собрание Третьяковской галереи). Ростовой образ Кирилла Белозерского написан на липовой доске небольшого размера (28×24 см) с ковчегом; оборот был закрыт шёлковой тканью с надписью: «Кня(зя?) Ива(на?)», которая интерпретировалась как имя князя Ивана Михайловича Воротынского или великого князя Ивана IV Васильевича. Святой облачён в обычные монашеские одежды, куколь на плечах, схима сдвинута влево, в руках, одна из которых скрыта под мантией, свиток. Пропорции фигуры искажены: голова не в меру большая, плечи очень узкие (по мнению исследователей, так мастер обозначил сутулость и преклонные годы старца), контуры фигуры и мелкие черты лица асимметричны. Фон золотой, позём украшен разбеленными мазками, вокруг головы Кирилла Белозерского контуром обозначен нимб. При всей «каноничности» иконографии в художественном строе образа исследователи видят непосредственность и свободу авторской манеры, «скорописность» приёмов исполнения, отсутствует выверенность и точность рисунка. На верхнем поле иконы имеется полустёртая надпись: «ОА[гиос] ПРЕПО(д)БНI КИРИЛЪ». Как заметил после реставрационного раскрытия иконы в 1918 г. Александр Иванович Анисимов, имя нанесено киноварью более светлого оттенка, – по мнению исследователей, одновременно с созданием образа, а чин святости был добавлен впоследствии (скорее всего, накануне или после церковного прославления преподобного в 1447–1448 гг.). Среди исследователей нет единого мнения о времени создания этого образа Кирилла Белозерского, диапазон датировок – от 1424 г. (условно, со знаком вопроса) до рубежа XV и XVI вв. Авторство Дионисия Глушицкого только предположительно, поскольку достоверных икон этого мастера исследователи не знают, и, таким образом, исследователям невозможно проанализировать стилистику его работ. Предание о существовании «прижизненного» образа было зафиксировано в документах не раньше середины XVI в. О нём не упоминал Пахомий Логофет, собиравший около 1462 г. сведения о святом у его учеников и последователей в Кирилловом монастыре. Во вкладной книге обители записано, что в 1548 г. (т.е. вскоре после канонизации Дионисия Глушицкого) царь Иван IV с царицей Анастасией Романовной «присылали по образ по чудотворцев» и приложили к нему «чудотворцеву пелену з жемчюгом». Исследователи идентифицируют её с сохранившейся шитой пеленой «дионисиевского» извода из Кириллова монастыря (Русский музей; мастерская царицы Анастасии Романовны?).