В 1643 г. на средства боярина Фёдора Ивановича Шереметева над мощами Кирилла была сооружена кипарисовая рака, украшенная позолоченными серебряными клеймами с изображением композиций на сюжеты Жития, сцен погребения и чудес преподобного, а также венцом с драгоценными камнями (Российский государственный архив древних актов). В XVII в. краткое Житие святого вошло в состав печатного Пролога (1643 г.), служба – в первое издание Служебных Миней (1627 г.), память – в первое издание «Святцев с летописью» (1646 г.). В 1781–1784 гг. в Кирилловом монастыре вместо храма конца XVI в. была построена церковь во имя Кирилла, существующая и ныне. Подлинные вещи Кирилла практически сразу стали главной святыней обители. Впервые связанные с Кириллом реликвии зафиксированы в описи 1601 г.: перечень монастырских риз в ней начинается с риз чудотворца, крестов – с креста преподобного, отмечена также «купчая чюдотворца Кирила», хранившаяся в казне. Опись 1601 г. упоминает «киотец… а в нем крест золот с мощми Кирила чюдотворца». По мнению исследователей, речь идёт о фрагментах вещей преподобного, т.к. все они в описи названы мощами: «Чюдотворцы Кирила мощи: часть клобука, шуба барания, ковш деревяной да тоска ременная, у ней пряжка деревяная, корман кожаный невелик». Кроме того, опись фиксирует почитание того места, где Кирилл поставил крест: «...Часовня древяна невелика, где чюдотворец Кирил водрузил крест». Сохранилось семь подлинных вещей преподобного: клобук из верблюжьей шерсти (Кирилло-Белозерский музей-заповедник, фрагмент хранится в мощевике Сергиево-Посадского музея), фелонь (Кирилло-Белозерский музей-заповедник), стихарь (Кирилло-Белозерский музей-заповедник), шуба (фрагмент хранится в мощевике Сергиево-Посадского музея), пояс кожаный с калитой (Кирилло-Белозерский музей-заповедник), ковш корневой (Кирилло-Белозерский музей-заповедник), вериги (согласно описи 1601 г., вериги не значились в числе вещей Кирилла, о них упоминает архимандрит Кириллова Белозерского монастыря Иаков, и они отмечены в Книге поступлений Кирилло-Белозерского музея за 1924 и 1929–1934 гг.). Из числа вещей, традиционно приписываемых Кириллу, исключены как более поздние предметы деревянный потир с живописным Деисусом (вторая половина XVIII в.), медная чара (конец XV в.), черёмуховый посох (начало XX в.?). Крест из кости с праздниками, названный в описи 1601 г., не сохранился, он не упоминается уже в описаниях XIX в. Кирилл был одним из наиболее чтимых святых Белозерского края. Особо почитался святой в Кирилловом Новоезерском в честь Воскресения Христова монастыре, основанном Кириллом Новоезерским в начале XVI в. При создании Жития Кирилла Новоезерского и службы ему их авторы использовали Житие Кирилла и службу преподобному, написанные Пахомием Логофетом; в качестве тропаря и кондака Кириллу Новоезерскому были взяты за образец тропарь и кондак Допахомиевской службы Кириллу Белозерскому. В середине XVII в. в Новоезерском монастыре появились новые иконы: Кирилл Белозерский вместе с Кириллом Новоезерским в предстоянии Богоматери, Спас Смоленский с предстоящими Кириллом Белозерским и Кириллом Новоезерским.