Впоследствии имя Кирилла Белозерского было включено в Собор Белозерских святых, сформировавшийся во второй половине XVIII в. За пределами Белозерья Кирилл Белозерский особо почитался в Соловецком в честь Преображения Господня и в Александровом Ошевенском монастырях. На Соловках было записано новое посмертное чудо святого (новые чудеса преподобного в Кирилловом Белозерском монастыре не записывались) – явление Богородицы Кириллу Белозерскому и Ивану Трифонову в 1663 г. Почитание Кирилла Белозерского Александром Ошевенским отразилось в Житии преподобного Александра, где одна из глав посвящена описанию дня памяти Кирилла Белозерского. Уже основав собственную обитель, Александр Ошевенский тяжело заболел и исцелился после явления Белозерского чудотворца. Это – второе посмертное чудо Кирилла Белозерского, известное вне Пахомиевского текста Жития Кирилла. Выговские книжники также проявляли интерес к Житию и уставу преподобного. Слово Семёна Денисова «О чудотворцах, в России воссиявших» обнаруживает детальное знакомство с Житием Кирилла Белозерского, преподобному посвящён обширный панегирик. Новый этап почитания Кирилла Белозерского связан с деятельностью преподобного Иакова (Поспелова), настоятеля Кириллова Белозерского монастыря в 1866–1896 гг. В 1875 г. было издано подготовленное архимандритом Иаковом Житие Кирилла Белозерского. В 1886 г. на горе Маура по его инициативе поставили часовню. В отзыве о предполагаемой реформе общежительных монастырей, данном в Новгородскую консисторию, архимандрит Иаков рекомендовал требовать от настоятелей, чтобы они подписывали обязательство о соблюдении в своих обителях устава Кирилла Белозерского и «Предания» преподобного Нила Сорского (Российский государственный архив древних актов). Он же заказал Андрею Фёдоровичу Ковалевскому акафист Кириллу Белозерскому, который стал одним из лучших произведений писателя. В 1924 г. Кириллов монастырь был закрыт, драгоценную раку святого увезли (металлические детали, в том числе два фрагмента чеканного рельефного изображения Кирилла Белозерского с крышки раки, сохранились в фондах музеев Московского Кремля). Однако молитвенное почитание великого чудотворца не прекращалось. В советские годы у стены Кирилловской церкви постоянно молились местные жители, над местом погребения преподобного тайно читали акафист святому сотрудники Кирилло-Белозерского музея. Первые богослужения в обители состоялись 21–22 июня 1991 г., на память Кирилла Белозерского, всенощное бдение и литургию совершил иеромонах Арсений (Шастель), настоятель церкви Богоявления в селе Ферапонтове. Литургия завершилась многолюдным крестным ходом вокруг монастыря. 15 августа 1992 г. молитву Кириллу Белозерскому над местом его погребения прочитал Патриарх Московский и вся Руси Алексий II. Первый архиерейский крестный ход на территории монастыря во главе с Вологодским и Великоустюжским епископом Максимилианом (Лазаренко) состоялся 22 июня 1993 г. В 1998 г. восстановлено регулярное богослужение на территории бывшего монастыря, Кирилловская церковь передана Вологодской епархии. В настоящее время мощи Кирилла Белозерского почивают под спудом в посвящённой ему церкви.