Уже в грамотах 1428–1434 гг. Успенский Белозерский монастырь именуется «Кириловым» или «старцевым Кириловым» («Акты социально-экономической истории Северо-Восточной Руси конца XIV – начала XVI вв.», том 2); по мнению исследователей, в этом было указание не только на личность основателя обители, но и на начавшееся его почитание. Не позднее конца 1430 гг. была составлена служба святому, которая получила название Допахомиевской (славники этой службы читаются в стихираре Российской национальной библиотеки, конец 1430 гг.). Исследователи полагают, что автором текста был Великопермский епископ Питирим, создатель служб на дни памяти и обретения мощей митрополита Киевского и всея Руси Алексия. Священномученик Питирим, согласно Житию Кирилла, был «ученик великого старца Кирила». Основная тема Допахомиевской службы – многочисленные чудотворения от мощей святого. Над гробом святого была сооружена гробница, о которой есть упоминания в Житии в рассказе о посмертных чудесах Кирилла. Множество чудес преподобного связано с исцелением бесноватых. По молитвам к святому у его мощей исцелилась от болезни ног княгиня Елена, жена Верейского князя Михаила Андреевича. Накануне прихода княжеской четы в монастырь некий старец видел во сне Кирилла, который, сидя на своей раке, сказал: «Подобает нам помолитеся о них..., понеже они наши кормителие суть». С заступничеством Кирилла князь Михаил связывал своё исцеление от тяжёлой болезни и избавление жены от смерти (ребёнок умер в её утробе за шесть недель до родов). После этого чуда князь Михаил «многая предасть тоя обители села же и езера». Согласно монастырскому преданию, ещё при жизни основателя монастыря Дионисий Глушицкий написал икону-портрет Кирилла (Третьяковская галерея), о чём исследователям известно из надписи на киоте, созданном в 1614 г. белозерским иконописцем Никитой Ермоловым: «Образ чюдотворца Кирила списан преподобным Дионисием Глушицким еще живу сущу чюдотворцу Кирилу в лето (6932 – 1424)». Надпись на киоте закрепила традицию почитания иконы как прижизненной, сложившуюся уже к середине XVI в. Подтверждает предание опись 1601 г. Долгое время монастырское предание не вызывало сомнений, однако в последние годы возобладала более взвешенная точка зрения, согласно которой образ был написан вскоре после преставления святого, во второй четверти XV в., возможно до 1437 г., если согласиться с гипотезой об авторстве Дионисия Глушицкого. В 1447–1448 гг. было установлено общерусское почитание Кирилла. В междукняжеских договорах этого времени чудотворец Кирилл упоминается вместе с Сергием Радонежским как гарант соглашений («Полное собрание русских летописей», том 8). Особое значение для установления общерусского почитания святого имела инициатива великого князя Василия II, который в 1447 г. посетил Кириллов монастырь, поставил корм братии и милостыню в благодарность обители, игумен которой освободил его от крестоцеловальной клятвы, данной Дмитрию Георгиевичу Шемяке в сентябре 1446 г. («Полное собрание русских летописей», том 8).