Образ Кирилла Белозерского обязательно писали на иконах «Собор русских святых» разных иконографических вариантов, например, на выговской иконе конца XVIII – начала XIX вв. (Музей изобразительных искусств Республики Карелия), на старообрядческих иконах начала XIX в. из Черновицкой области (Киево-Печерский историко-культурный заповедник) и первой половины XIX в. из моленной на Волковом кладбище в Санкт-Петербурге (музей истории религии, изображён дважды) и др. Примерами включения образа Кирилла Белозерского (вместе с Кириллом Александрийским) в минейные циклы исследователи называют иконы: «Минея на июнь» конца XVI в. из церкви Димитрия Прилуцкого на Наволоке в Вологде (Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник) и «Минея на май и июнь» XVII в. из старообрядческого скита в Судиславле Костромской области (поновление – первая четверть XIX в., Русский музей); листы из гравированных святцев Григория Павловича Тепчегорского 1714 и 1722 гг. (экземпляры второй четверти XVIII в. в Российской государственной библиотеке); святцы в молитвеннике с месяцесловом княгини М.П. Волконской, проиллюстрированном в 1850 гг. XIX в. под руководством и при участии Фёдора Григорьевича Солнцева, и др. В монументальной живописи образ Кирилла Белозерского часто вводился в программы росписей больших городских и монастырских соборов, например, Преображенского собора в Ярославле (1563–1564 гг., на северо-восточном столпе), Троицкого собора переславского Данилова монастыря (1662–1668 гг., артель Гурия Никитина) или Троицкого собора Ипатиевского монастыря в Костроме (1684 г., его же артель). В стенописи 1870 гг. храма Христа Спасителя Кирилл Белозерский был представлен на западной стене (художник Павел Фёдорович Плешанов). Достаточно условно, по мнению исследователей, тип «иконопортрета» святого воспроизведён на западной стене паперти вологодской церкви Покрова Пресвятой Богородицы на Торгу (1902 г., вологодский живописец М.А. Алексеев). Скульптурный образ Кирилла Белозерского есть на южных внутренних дверях Исаакиевского собора в Санкт-Петербурге (1846–1850 гг., Иван Петрович Витали). В XX в. наиболее известными исследователям изображениями Кирилла Белозерского стали работы монахини Иулиании (Соколовой). Кирилл Белозерский представлен во главе группы Белозерских чудотворцев в композиции «Все святые, в земле Русской просиявшие» – на иконах 1934 г., 1950 гг. (две в Троице-Сергиевой ларве); в молении Иисусу Христу – на единоличной иконе Кирилла Белозерского 1930–1940 гг. (частное собрание) – написана по образцу иконы Александра Свирского начала XVII в. (дар Георгия Дионисовича Костаки, музей Андрея Рублёва); вместе с другими собеседниками и учениками преподобного Сергия – на столбике сени над ракой Никона Радонежского в посвящённом ему приделе Троицкого собора Троице-Сергиевой лавры (начало 1950 гг.). Прорись с образом Кирилла Белозерского для Миней Московской патриархии выполнили протоиерей Вячеслав Савиных и Наталья Дмитриевна Шелягина. Наиболее значительным образцом современной иконописи исследователи считают образ на раке Кирилла Белозерского письма Веры Тимофеевны Воеводовой (2005 г., иконописная мастерская Московской духовной академии). Кирилл Белозерский представлен на бронзовом рельефе креста, установленного на месте разрушенного Всеградского собора во имя Спаса Всемилостивого в Вологде (1997 г., скульптор Александр Вячеславович Климков), в росписи на южной стене церкви Покрова Пресвятой Богородицы на Козлене в Вологде (1998–2000 гг., художник А.Ю. Демидов) и др.