Не позднее середины XIV в. память Иоанна Рильского вместе с Житием вошла в тырновскую редакцию стишного Пролога и (с тропарём и кондаком) в минейную часть тропарника Псалтири с восследованием. На то, что основным центром развития почитания Иоанна Рильского было Тырново, указывают независимо от места их создания и изображения святого, самые ранние из которых исследователи датируют серединой ХIII в. В то же время центрами почитания Иоанна Рильского продолжали оставаться, по мнению исследователей, и Рильский монастырь, и храм (монастырь) в Средце, о чём свидетельствует большая степень вариативности служб в честь святого в рукописной традиции. Иоанн Рильский упоминается (вместе со св. равноапостольными Кириллом и Мефодием, иногда с ними фигурируют преподобный Иоаким Осоговский (Сарандапорский) и Прохор Пшинский) в тропаре канона в субботу сыропустную, когда отмечается память преподобных и богоносных отцов. Хотя канон принадлежит к преславской редакции Триоди Постной, Г. Попов считает этот тропарь оригинальным. Около середины XIII в. имя Иоанна Рильского («Иоан от Рилу») было включено вместе с именами других чтимых в Болгарии святых в перевод молитвы над болящим, сохранившейся в сербском списке второй четверти XIV в. Не позднее 1392 г. память Иоанна Рильского была внесена в славянский перевод стихотворного месяцеслова («Стихиры и канон святым всего лета») Христофора Митилинского. После османского завоевания Тырнова почитание Иоанна Рильского в столице Болгарии уменьшилось, с возвращением его мощей оно стало поддерживаться в Рильском монастыре, где в его честь было создано несколько произведений, и составлялись сборники, и в других книжных центрах, например, в Этропольском монастыре. Сохранению почитания святого в османский период, когда церковная жизнь в Болгарии практически угасла либо испытывала сильное греческое влияние, способствовало то, что болгарский отшельник был признан одним из наиболее чтимых святых в Охридской архиепископии, в юрисдикции которой находилась Рильская обитель, а впоследствии и в восстановленной Печской патриархии (1557 г.), в составе которой находилась западная часть болгарских земель. В эпоху болгарского национального возрождения (вторая половина XVIII – третья четверть XIX вв.) наблюдался новый подъём почитания Иоанна Рильского. Его Жития, прежде всего, написанное патриархом Евфимием, активно использовались в качестве источников для подготовки исторических сочинений этого времени: «Истории славяно-болгарской» Паисия Хиландарского (1762 г.), «Истории вкратце о болгарском народе словенском» иеросхимонаха Спиридона (1792 г.). Имена святого и его племянника Луки были включены в список «Святые от болгарского народа», сопровождающий сочинение преподобного Паисия и так называемую Зографскую болгарскую историю, но известный исследователям и в отдельных списках конца XVIII –XIX вв., например, в сборнике конца 1810 гг. хиландарского происхождения. Показателем развития почитания служат и многочисленные гравированные изображения Иоанна Рильского второй половины XVIII – XIX вв. Иоанну Рильскому помимо собора Рильского монастыря посвящены многочисленные храмы (а также монастыри) как в Болгарии, так и в других странах: в Германском, Чипровском, Куриловском и Бистрецком болгарских монастырях, параклисы в Килифаревском монастыре, на Афоне в Хиландаре и в скиту Пресвятой Богородицы (Ксилургу) монастыря св. Пантелеимона и др.