К середине XV в., после османского завоевания Болгарии и падения Тырнова (1393 г.), храм, в котором хранились мощи святого, пришёл в запустение. Монахи Рильского монастыря, пользовавшиеся покровительством вдовы турецкого султана Мурада II Марии (Мары) Бранкович (см. Бранковичи), в 1469 г. направили посланцев, которые взяли мощи и через Северную и Западную Болгарию перенесли их в обитель. По ходу следования процессии мощам поклонялось множество народа, происходили чудеса и массовые исцеления. 30 июня, согласно свидетельству современника Владислава Грамматика, подробно описавшего путешествие в так называемой Рильской повести, святыня была торжественно положена в обители. В память об этом событии 1 июля было установлено специальное празднование, которое носило местный характер. Исследователям не известна история десницы мощей святого. Согласно поздней и недостоверной, по мнению исследователей, русской легенде, она была принесена на Русь в X–XII вв. бежавшими от татар болгарскими монахами и положена в построенный во имя святого храм на берегах реки Сейм – впоследствии речка стала именоваться Рыло, возникший город – Рыльск, а на месте храма возник монастырь (см. Рыльский во имя святителя Николая Чудотворца мужской монастырь), святыня была сокрыта в холме рядом с городом. Частично с этой легендой соглашался Й. Иванов, но относил перенесение святыни ко времени правления царя Ивана IV Васильевича или к ещё более позднему периоду. Большинство исследователей считают, что легенда возникла в Рыльске не раньше XVIII в. под влиянием созвучия топонимических названий. По греческой версии, во время Русско-турецкой войны 1768–1774 гг. русские солдаты перенесли святыню на остров Сирос (современная Греция), а затем некий иеромонах Гавриил подарил её Феодосии (Кардици), игуменьи монастыря Всех святых на остров Тинос (Греция), где она хранится в серебряном мощевике, выполненном в форме руки. Сохранились упоминания о том, что после 1393 г. по просьбе протопопа Иакова из Пловдива от мощей Иоанна Рильского была взята частица, которая впоследствии хранилась в Филиппольской митрополии (об этом сказано в Рильской повести Владислава Грамматика), а с 1937 г. – в Германском монастыре. Почитание Иоанна Рильского получило самое широкое из всех культов болгарских святых распространение и представлено значительным количеством различных агиографических произведений. Раньше считалось, что не сохранившееся в источниках первое Житие Иоанна Рильского было создано по инициативе царя Петра вскоре после смерти святого, во второй половине Х в., в Рильском монастыре, однако современный болгарский исследователь Иван Добрев высказал сомнения в его существовании. Самым ранним из сохранившихся пространных Житий Иоанна Рильского исследователи считают так называемое Анонимное (Безымянное), или Народное, Житие, открытое Александром Фёдоровичем Гильфердингом (опубликовано по списку 1756 г. иеромонаха Романа). В исследовательской литературе его составление принято датировать около 1183 г. – до перенесения мощей в Венгрию, которое не отражено в тексте, при этом более раннюю датировку текста исследователи считают невозможной из-за его стилистических особенностей.