Его изображения есть также в митрополии в Сучаве, в монастырской церкви в Молдовице, и др. В иконописи одно из наиболее ранних изображений Иоанна Рильского исследователи датируют первой половиной XIV в. Икона с поясным образом святого, держащего в правой руке крест, а в левой свёрнутый свиток, по мнению Г. Парпулова, была написана в 1335–1343 гг. для церкви во имя Иоанна Рильского, которая располагалась на верхнем этаже Хрельевой башни (Музей Рильского монастыря). С крестом и свитком Иоанн Рильский представлен и на житийных иконах из Сербской национальной художественной галереи и из Рильского монастыря. Его изображали также с Т-образным (игуменским) посохом как главу монашеской общины, например: на иконе конца XVII в. (Музей Рильского монастыря) – необычной чертой этой иконы является изображение Иоанна Рильского в клобуке; на иконе XVIII в. (Музей Рильского монастыря) – на кисть руки и посох сделана вотивная накладка из серебра; аналогичная икона работы несомненно того же мастера, но без серебряных накладок находится в местном ряду главного храма скита Пресвятой Богородицы (Ксилургу) на Афоне. Образ Иоанна Рильского с крестом и чётками в руках (в числе других святых, рядом с Афанасием Александрийским) представлен на правом поле иконы «Богоматерь Умиление» происходящей из церкви Пресвятой Богородицы в Софии (XVIII в., Сербская национальная художественная галерея). Вместе с юным племянником Лукой Иоанн Рильский изображён на иконах XVII в. (София. Национальный археологический музей) и XVIII в. (Музей Рильского монастыря). Древнейший русский единоличный образ Иоанна Рильского происходит из суздальского Спасо-Евфимиева монастыря и датируется второй половиной (концом?) XVI в. (Музей Андрея Рублёва). Не исследованным остаётся вопрос об изображениях Иоанна Рильского на русских минейных иконах второй половины XVI – XVII вв. Икона XVII (?) в., изображающая Иоанна Рильского в рост в схимническом облачении, подобно Антонию Печерскому, молящимся Спасителю, с тропарём и кондаком на нижнем поле, а также датами кончины и перенесения мощей из Средеца в Тырново («Трапезон»), стояла у левого клироса московкой церкви Воскресения в Кадашах). Святой упоминается в Азбучной (1678/1679 г.) и в Сводной (XVIII в.) редакциях русских толковых иконописных подлинников XVIII в. (под 19 октября): «…Сед, брада доле Иларионовы (Илариона Великого), ризы преподобническия, испод вохра с белилом, рука молебна» с вариантами: «писати с благословенною рукою»; «ризы манатья темнобагрова»; «персты вверх»; «подобен Сергию Радонежскому».