Иконография Иоанна сложилась к первой половине XVI в., скорее всего, как полагают исследователи, одновременно с иконографией другого суздальского святителя – Феодора, чья гробница также находилась в соборе в честь Рождества Пресвятой Богородицы в Суздале. Несмотря на отсутствие общего дня памяти и изначальное первенство Иоанна, зафиксированный древнейшими памятниками парный характер изображений Иоанна и Феодора сохранялся и впоследствии, предопределив синхронность и идентичность изменений их иконографии. Произведения с образами этих святых, сосредоточенные, главным образом, в Рождественском соборе, отражают их восприятие как предшественников местных иерархов, как покровителей Суздальской епархии и её кафедрального храма (в отличие от святителей Симона и Дионисия, погребённых за пределами Суздаля). Местное почитание Иоанна и Феодора, которое поддерживалось Суздальскими архиереями и соборным духовенством, было ориентировано на обычаи, сформировавшиеся к тому времени в других кафедральных городах Руси, прежде всего, в Москве и Ростове, которые, подобно Суздалю, опирались на владимиро-суздальское церковно-историческое наследие. Этим исследователи объясняют частичное сходство изображений Суздальских епископов с иконографией Ростовских и Московских святителей, хотя известность святителей Феодора и Иоанна была несопоставимой с популярностью последних. Будучи своего рода символами Суздальской кафедры, уже со второй половины XVI в. образы святителей Феодора и Иоанна оказались связанными с более широкой темой Собора Суздальских чудотворцев. Они встречаются во всех вариантах подобных композиций, составляющих, таким образом, значительную часть сохранившихся изображений обоих святителей. Их образы бытовали преимущественно в Суздале; исследователи полагают, что они были редкими даже в соседнем Владимире, где имелись собственные чтимые святые; кроме того, долгое время Владимир не был связан с Суздалем в церковном отношении. Во всех иконописных подлинниках последней трети XVII – XIX вв., описывающих иконографию Иоанна (под 15 октября или 2 апреля), отмечается, что он, «аки Леонтий Ростовский всем подобием» (Российская национальная библиотека). Развёрнутый вариант описания, включающий ссылку на надгробную икону Иоанна, предписывает изображать его русоволосым, что также совпадает с иконографией Леонтия Ростовского: «Подобием рус, аки Леонтий Ростовский, ризы святительския и омофор, в руках Евангелие; на гробе его написан образ его». Существует ещё один вариант характеристики облика святого, который, как полагают исследователи, возник вдали от Суздаля: он отражает или незнание составителем редкой иконографии Иоанна, или попытку её изменения. В таких текстах внешность святителя по неизвестным причинам сопоставляется с внешностью Сергия Радонежского: «Аки Леонтий Ростовский сед, брада Сергиева, в шапке, ризы святительския, во амфоре и Евангелие» (Институт русской литературы). В данном контексте уподобление Ростовскому святителю имеет характер формальной вставки, поскольку упоминание седин и архиерейской шапки не соответствует ни традиционной иконографии святителя Леонтия, ни, за редкими исключениями, сохранившимся и известным по источникам изображениям Иоанна.