Святитель везде изображён с нимбом; черты его лика, а также детали облачения (фелонь-полиставрий) традиционны, однако, за исключением композиций диаконской хиротонии Евфимия и обретения места для обители (где изображён в мантии и белом клобуке), Иоанн показан в архиерейской шапке. По мнению исследователей, это связано с изображением тех или иных моментов богослужения (ср. исполненный одновременно с росписью Евфимиевского придела образ Богородицы и Суздальских святых в жертвеннике того же собора); однако этот сравнительно ранний памятник отчасти объясняет причины замены клобука Иоанна митрой на некоторых подлинниках и на иконах XIX в. Исследователи полагают, что аналогичные композиции входили и в число клейм утраченных житийных икон преподобного Евфимия. Образы Иоанна встречаются на иконах «Собор русских чудотворцев», бытовавших в старообрядческой среде: на выговских иконах конца XVIII – начала XIX вв. (Музей изобразительных искусств Республики Карелия) и первой половины XIX в. из деревни Чаженьга Каргопольского рйона Архангельской области (Третьяковская галерея); на образе письма мастера-старообрядца П. Тимофеева 1814 г. (Русский музей). Иконографию Иоанна, представленного вместе со святителями Феодором и Арсением, исследователи находят необычной: он изображён с окладистой и более длинной, чем обычно, бородой, в архиерейской шапке, притом что святители Феодор и Арсений (обычно имеющий шапку) здесь показаны в белых клобуках. Эта особенность совпадает с описанием Иоанна в некоторых иконописных подлинниках, однако в данном случае исследователи готовы её объяснить смешением иконографических признаков двух Суздальских святителей. Иоанн представлен также на иконе первой половины XIX в. из старообрядческой моленной на Волковом кладбище в Санкт-Петербурге (музей истории религий); в группе святых XIV в. в стенописи галереи, ведущей в пещерную церковь Иова Почаевского в Почаевской Успенской лавре (живопись в академической манере конца 1860 – 1870 гг. работы иеродиаконов Паисия и Анатолия, поновлена в 1970 гг.). В иконописи XX в. Иоанн присутствует в группе Суздальских святых на иконе «Все святые, в земле Русской просиявшие», созданной в 1934 г. монахиней Иулианией (Сколовой) для Афанасия (Сахарова; ризница Троице-Сергиевой лавры), а также на её повторениях 1950 гг. (ризница Троице-Сергиевой лавры). На рисунке монахини Иулиании в лицевых святцах русских святых изображение Иоанна помещено под 15 октября: святитель в рост, с непокрытой головой, благословляющая десница и левая рука с Евангелием разведены в стороны (после 1959 г., частное собрание). Протоиерей Вячеслав Савиных и Наталия Дмитриевна Шелягина выполнили прорись с образом Иоанна для Миней Московской патриархии. Единоличный образ Иоанна (средовека с небольшой русой бородой, в рост, на орлеце) с частицей мощей (конец 1980 гг., работа протоиерея В. Савиных) хранится в московском Даниловом монастыре. Иоанн также представлен на современных иконах Соборов Владимирских и Суздальских святых. Существуют и другие иконы Иоанна конца XX – начала XXI вв., иконографически и стилистически они восходят к шитому покрову 1578 г.