Судя по указанию в описи 1833 г. (значится как «первый образ Иоанна архиепископа Новгородского»), эта икона была одним из древнейших памятников иконографии Иоанна. Над прямоличным изображением Иоанна в рост – полуфигура Божьей Матери «Знамение»; оклад на иконе басменный позолоченный «с починкою» (конец 1650 – начало 1660 гг.), две «подписи серебряные резные» и три резных венца (опись 1749 г., опись 1751 г.). По мнению исследователей, размещение иконы в храме было неслучайным: икона располагалась напротив того места, где до XVII в. существовала часовня Гроба Господня, устроенная в соборе Святой Софии усилиями владык, совершивших паломничества в Иерусалим и Константинополь в XII–XIII вв. Первый лицевой покров на гробницу Иоанна был создан в 1548 г. княгиней Ксенией Шуйской, супругой новгородского наместника, но уже в середине XIX в. о нём было известно лишь из текста синодика середины XVI в., принадлежавшего Софийскому собору: «...Покров десяти пядей образ иже во святых отца нашего Иоанна архиепископа Новгородскаго, новаго чудотворца, златом и серебром и шолки различными цветы...». На мощах Иоанна в XVIII–XIX вв. находился шитый покров с его образом, «подложен бархатом алым, около обшит гасом серебряным» (Описи Софийского собора. 1993 г., выпуск 3). В 1833 г. он располагался первым на гробнице Иоанна: «...Пунцового бархата с изображением Иоанна архиепископа, обложен кругом серебряным широким с зубчиками гасом, подложен тафтою голубою» (Описи Софийского собора 1833 г.). Лицевой покров с образом Иоанна, как и другого покровителя собора и города – святителя Никиты, епископа Новгородского, имел в соборе Святой Софии статус выносной иконы. В Софийском Чиновнике (1629–1633 гг.) он упомянут как «плащаница, образ Иоанна архиепископа»; его выносили в дни великих праздников, новолетия и памяти Иоанна. Рака для мощей Иоанна в течение столетий меняла облик. Первоначально она находилась в «темнице» в приделе в честь Усекновения главы св. Иоанна Предтечи и была деревянной. Резное изображение Иоанна на крышке было создано по воле святителя Пимена (Чёрного; 1559 г., Русский музей). Иоанн облачён в мантию «с дорогами полосатыми», в схиму, куколь на плечах, десницей благословляет, в левой руке Евангелие; у него глубокие морщины на лбу, волосы на прямой пробор и округлая борода средней длины. В древности крышка с образом святителя была позолоченной, стенки раки украшены резьбой, в том числе рельефами на темы чудес и деяний святого (ныне в Новгородском областном музее-заповеднике). Между 1652 и 1657 гг. мощи перенесли из «темницы», в придел; очевидно, тогда рельеф с образом Иоанна раскрасили темперой. Исследователи полагают, что ещё во времена императора Петра I вместо рельефной крышки раки Иоанна (осталась в ризнице Софийского собора, в 1860–1861 гг. вывезена в Санкт-Петербург) была создана крышка с живописным изображением святого (XVIII в.), которая не позднее 1833 г. была установлена в главном иконостасе собора за северными дверями: «...(образ) писан красками, венец коего, поля и края вызолочены по мастике под басму» (Описи Софийского собора 1833 г.); в настоящее время в Успенском иконостасе, в левой части местного ряда.