В «Описании новгородской святыни» 1626–1634 гг. отмечена «темница, идеже лежат многочудесныя мощи иже во святых отца нашего Иоанна, архиепископа Великаго Новаграда, в раце глубоко; поют ему службу с полиелеосом. Служба тут вседневная». В «Описании...», составленном протопопом Максимом в 1634 г., говорится, что мощи Иоанна «лежат в гробнице камене, наверх земли, всеми видимы; прославлен от Бога в чудесех при животе и при смерти». Между 1652 и 1657 гг. Новгородский митрополит Макарий по указу царя Алексея Михайловича и по благословению патриарха Никона «пренес мощи великаго в чудесех Иоанна архиепископа из темницы и положил в новей раце над старою ракою в церкви Иоанна Предтечи» («Новгородские летописи». 1879 г.; ошибочно под 1663 г., с указанием на установление празднования 1 декабря). 30 ноября 1812 г. рака святителя была позолочена «усердствующими христоподражателями». 4 октября 1856 г. мощи были переложены в новую, серебряную раку и поставлены под арку на помосте. В ризнице Софийского собора хранилась мантия Иоанна, «василькового цвета и материи, похожей на рытый бархат, с атласными источниками белого и красного цвета, со скрижалями красными». Память святителя отмечена в «Описании о российских святых», известном в списках XVIII–XIX вв. В некоторых рукописных месяцесловах память Иоанна отмечена не 7 сентября, а 4 октября, 25 августа, 1 декабря, в Служебнике 1656 г. – 6 сентября. В XIX – начале XX вв. день обретения мощей святителя отмечался в новгородских Софийском и Знаменском соборах в первое воскресенье после праздника в честь иконы Божьей Матери «Знамение» (10 декабря). В 1824 г. во имя Иоанна была освящена церковь в Грановитой палате Новгородского кремля, «близ келий оного святителя». 3 апреля 1919 г. гробницу Иоанна вскрыли; исследователи полагают, что мощи остались в Софийском соборе, в 1929 г. превращённом в антирелигиозный музей. 15 августа 1991 г. собор был возвращён церкви. Мощи Иоанна почивают на прежнем месте в северо-западной части собора. Ковчег с частицами мощей Новгородских святых, в том числе Иоанна, хранится в московском монастыре Донской иконы Божьей Матери. Имя Иоанна входит в Собор Новгородских святых, празднование которому было возобновлено в 1981 г. (Собор известен с октября 1831 г.). Служба Собору была составлена около 1831 г., Иоанн прославляется во втором тропаре первой песни канона.