В северной части помещены композиции, связанные с почитанием Богоматери: «Введение во храм», «Покров», Богоматерь на престоле (тип Печерской лавры). Стены, своды и арки заполнены изображениями святых жён. В центральной части хоров помещен цикл деяний архангела Михаила: «Изведение апостола Петра из темницы», «Явление Иисусу Навину» и «Чудо в Хонех», а на западной стене – «Собор архангелов». Южный люнет западной стены занимает композиция «Чудо Георгия о змие», а на арках и стенах написаны мученики, среди которых черниговские князь Михаил Всеволодович и его боярин Фёдор, ярославские князья Феодор, Давид и Константин и литовские мученики Антоний, Евстафий и Иоанн. В стенопись собора включено много единоличных изображений – на щеках арок, в откосах окон, на стенах алтаря. Обращает внимание большое число русских святых, в том числе канонизированных на Соборах 1547 и 1549 гг. В медальонах над «Службой святых отцов» написаны ростовские святые Леонтий, Исаия, Авраамий и Игнатий, преподобные Сергий и Никон Радонежские, Никита Новгородский и два юродивых. В разных частях алтаря помещены фигуры Московских митрополитов, преподобные Варлаам Хутынский, Пафнутий Боровский, Павел Обнорский (Комельский) и др. Самостоятельным ансамблем живописи являются фрески западной и северной галерей, работы в которых, по сообщению летописей, велись в 1520 г. Эта живопись погибла в пожаре 1547 г., но вскоре была выполнена вновь. Росписи большей части сводов и стен папертей современны живописи самого храма. Некоторые композиции были полностью счищены при реставрации конца XIX в. и заново написаны Сафоновым по старой графье или калькам. Фрески северного крыльца и северного склона свода северной галереи были исполнены, вероятно, при ремонте собора в 1564 г. Изображение «Спаса Нерукотворного» и московских митрополитов на восточной стене северной галереи выполнено в середине XVII в., «Благовещение» в западной галерее написано на закладке окна в XIX в. Своды галерей занимает композиция «Древо Иессеево». Кроме родословия Христа, помещённого в Евангелиях от Матфея и Луки, в композицию включены многочисленные изображения пророков, праотцев и праматерей, библейские и евангельские сцены: «Три отрока в пещи огненной», «Руно Гедеона», «Помазание Давида», «Лествица Иакова», «Рождество Христово», «Сретение» и «Вознесение». В основе иконографии лежат тексты служб на Рождество Христово и предшествующих ему служб в Недели св. отцов и св. праотцев. Венцом композиции является изображение Богоматери с Младенцем Христом у западного входа в собор. Остальную часть свода западной галереи занимает развернутая композиция «Союзом любви связуемы апостолы», в которую входят апостолы от 70. В основании распалубок и на лопатках наружных стен галерей помещены фигуры Сивиллы, изображения древних писателей и философов, которые на Руси считались предшественниками христианских мудрецов (Гомера, Плутарха, Вергилия, Менандра, Анаксагора, Фукидида, Зенона Аристотеля, Сократа и др. со свитками в руках), включённых в число пророков. На лопатках внутренних стен – московские князья: у северного портала – основатель московского княжеского дома Даниил Александрович, далее – Дмитрий Донской, Василий I, Иоанн III и Василий III (два последних написаны на закладках стен в конце XIX в.). Внутренние стены галерей занимают композиции «Чудо с пророком Ионой», «О Тебе радуется» и Св. Троица («ветхозаветная»), по иконографии близкая Св. Троице Андрея Рублёва. На южной стене западной галереи изображены «Собор Богоматери» и иллюстрация пятой ступени «Лествицы» Иоанна Лествичника. На сводах северного крыльца помещены четыре подробные композиции Акафиста Богородице, в которых иллюстрированы отдельные стихи икосов. Южную стену крыльца занимает сцена «Взятие Иерихона». В настоящее время от наружной росписи (1547–1551 гг.) Благовещенского собора уцелели две композиции – «Собор архангелов» на северной стене, рядом с одноимённым приделом, и «Что Ти принесем, Христе» над входом в собор, которая отличается подробностями и точно следует «Слову на Рождество Христово» свт. Иоанна Златоуста. Многие композиции Благовещенского собора по иконографии близки росписям Ферапонтова монастыря, выполненным в 1500–1502 гг. Дионисием, но усложнены и наполнены бытовыми деталями.