На стенах цикл явлений Христа после воскресения – «Апостолы Пётр и Иоанн у гроба Господня» (Ин 20. 2–7), «Явление Христа Марии Магдалине» (Ин 20. 14–17), «Трапеза в Эммаусе» (Лк 24. 30; Мк 16. 12), «Явление Христа ученикам в Галилее» (Лк 24. 41–43), «Отослание апостолов на проповедь» (Мф 28. 16–18) и «Явление Христа на море Тивериадском» (Ин 21). В самом нижнем ярусе центральной апсиды – «Служба святых отцов», над ней – шесть медальонов с изображениями русских святых, на лопатках стен и столпов – фигуры в рост апостола Иакова, брата Господня, московских митрополитов Петра, Алексия, Ионы и Варлаама Хутынского. Конху жертвенника традиционно занимает изображение Иоанна Предтечи, а стены – развёрнутый Страстной цикл: «Моление о чаше» (Мф 25. 37–45; Мк 14. 32–42; Лк 22. 39–46); две композиции «Иуда предает Христа» по разным текстам (Мф 26. 14–16; Мк 14. 10, 11; Лк 14. 1–6 и Ин 28. 3–7), «Лобзание Иуды» (Мф 26. 49; Мк 14. 3–52; Лк 22. 47–53), «Иуда получает сребреники» (Мф 26. 15), «Христос перед Каиафой» (Мф 26. 59–65: Мк 14. 53–63; Лк 22. 52–63; Ин 14. 11–24), «Отречение Петра» (Мф 26. 58, 59–75; Мк 14. 54, 66–72; Лк 22. 56–62; Ин 18. 15–18, 25–27), «Христос перед Пилатом» (Мф 27. 11–14; Мк 15. 1–5; Лк 23. 1–5; Ин 18. 28–30), «Вечеря в доме Симона прокажённого» (Мф 26. 6–12, Мк 14. 3–9; Ин 12. 21–11). Ниже всю южную стену занимает композиция «Чудо насыщения пяти тысяч человек пятью хлебами и двумя рыбами» (Мф 14. 13–21; Мк 6. 30–44; Лк 9. 10–17; Ин 6. 1–14). В диаконнике собора, где, вероятно, до 1547 г. располагался придел свт. Василия Кесарийского, помещён уникальный житийный цикл святителей Василия Великого и Иоанна Златоуста. На сводах трансепта и в верхних ярусах на западных столпах изображены евангельские притчи и сцены чудес, связанные со службами Великого поста и Пятидесятницы, что сближает роспись Благовещенского собора с живописью Дионисия в соборе Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря (1502 г.). На западных столпах написаны «Чудо в Кане Галилейской» (Ин 2. 1–11), «Преполовение» (Лк 2. 40–52), «Изгнание торгующих из храма» (Ин 2. 13–20) и «Проповедь Христа» (Мф 12. 46–50; Мк 3. 31–35; Лк 8. 19–21). На северном своде помещены сцены «Христос читает в синагоге пророчество Исаии» (Лк 4. 18), «Иоанн Креститель крестит народ», «Чудо о статире» (Мф 17. 24–27), «Притча о милосердном самаритянине» (Лк 10. 30–37), «Притча о блудном сыне» (Лк 15. 11–32), «Притча о заблудшей овце» (Мф 18. 22; Лк 15. 14). На южном своде помещены сцены исцелений расслабленного (Мф 9. 2–7; Мк 2. 3–12; Лк 5. 18–25), сухорукого (Мф 12. 10–13; Мк 3. 1–5; Лк 6. 6–10), двух слепцов (Мф 9. 27–31), притчи «О лепте бедной вдовицы» (Мк 12. 41–44; Лк 21. 1–4) и «О не имеющем одеяния брачна» (Мф 22. 2–14), а также иллюстрация к 16-му икосу Акафиста Богоматери «Всякое естество ангельское». Основное место в центральной части храма – южную и северную стену, пространство под хорами и стену, ограждающую их, – занимают иллюстрации к Апокалипсису (около трети композиций утрачено при перестройках собора). Иконографически они близки иконе Успенского собора Московского Кремля, написанной около 1500 г. Изображение не следует повествованию текста, отдельные эпизоды сгруппированы по смыслу: выделены теофании, события, происходящие на земле, и «Страшный Суд». Рядом со сценами земных бедствий помещены изображения святых – византийского императора Михаила III Пьяницу и его матери Феодоры, управлявшую за него и за своего брата Варду в 842–867 гг., а также киевского князя Владимира Святославича (980–1015 гг.) и княгини Ольги (944–966 гг.), императора Константина I Великого (323–337 гг.) и его матери Елены, Георгия Победоносца и Димитрия Солунского, Бориса и Глеба. Есть также композиции «Иов на гноище» и «Зосима причащает Марию Египетскую». Рядом, в нижнем ярусе на столпах, написаны русские князья Владимир Всеволодович «Мономах» (1113–1125 гг.), Ярослав II Всеволодович (1238–1246 гг.), Александр Ярославич «Невский» (1252–1263 гг.), Иван I Данилович «Калита» (1328–1341 гг.), Дмитрий Иванович «Донской» (1368–1389 гг.) и его сын Василий I Дмитриевич (1389–1425 гг.). Живопись над хорами Благовещенского собора образует несколько самостоятельных циклов, что исследователи объясняют первоначальным размещением на хорах придельных церквей (подобная традиция была распространена в России в XIV–XV вв.).