Василий Иванович повелел митрополиту Симону перед смертью (1511 г.) помириться с опальным архиепископом, опала со святителя Серапиона была снята, он поселился в Троице-Сергиевом монастыре, где его встретили с почётом; «смирился» с ним и великий князь, но Иосиф продолжал отстаивать свою правоту. В истории конфликта для исследователей остаётся много неясного, поскольку его обстоятельства по-разному описаны сторонниками Иосифа и Серапиона. Бесспорным кажется то, что главным итогом противостояния было «вдовство» Новгородской архиепископии в 1509–1526 гг., что стало ударом по традициям новгородской самостоятельности, под воздействием которых, по-видимому, находился архиепископ Серапион. Считается возможным, что послание старца Филофея к Василию Ивановичу о Третьем Риме и обязанностях правителя, в котором автор призывает великого князя: «Да исполниши святыя соборныя церкви епископи, да не вдовъствует святая Божия Церкви при твоем царствии», – написано между 1523–1526 гг. в связи с готовившимся назначением на Новгородскую кафедру святителя Макария, будущего Московского митрополита. Хотя великий князь вернул архиепископу Макарию «казну старых архиепископ», вывезенную в Москву после 1478 г., но ограничил его права как в самом Великом Новгороде («бояр ему своих дал», т.е. сформировал владычный двор), так и в Пскове (ограничил срок пребывания архиепископа в городе). Василий Иванович учёл уроки поражения Ивана III на Соборе 1503 г. «о землях церковных, святительских, монастырских», на котором также обсуждался вопрос о предпочтительном типе монастырского устройства и источниках материального существования монастырей (на Соборе Нил Сорский, не согласный с господствовавшей практикой, предложил, «чтобы у монастырей сёл не было, а жили бы чернецы по пустыням, а кормили бы ся рукоделием»). Иван III сделал попытку применить в других регионах (неизвестно, в каком объёме) меры, осуществлённые в Великом Новгороде в 1478 и 1499 гг., когда были конфискованы значительные части вотчин, принадлежавших архиепископской кафедре и монастырям. Защита церковных «недвижимых стяжаний» Освященным Собором во главе с митрополитом Симоном (в Соборном ответе 1503 г.) позже заставила Василия Ивановича проводить в этом вопросе более осторожную политику, на неё существенно влияли также задачи борьбы с уделами, а в порубежных регионах – и внешнеполитические интересы. Василий Иванович в целом продолжил политику отца, направленную на ограничение церковного землевладения. Отражением этого является несохранившееся Уложение Василия Ивановича, ссылки на которое имеются в приговоре Собора от 11 мая 1551 г. (глава 101 Стоглава). Согласно изложению отдельных пунктов Уложения в соборном приговоре, при Василии Ивановиче вотчинникам ряда городов и областей запрещалось продавать вотчины людям иных городов, а также давать вотчины в качестве вклада в монастырь «без доклада» (т.е. без разрешения великого князя или представителей великокняжеской администрации).