Сведения о первой деревянной церкви Крыпецкого монастыря содержатся в Житии преподобного Саввы Крыпецкого, где упомянуты придел во имя Саввы Сербского и ветхая каменная гробница над местом погребения преподобного. Судя по происходящей из Крыпецкого монастыря иконе с изображениями преподобного Евфросина Псковского, апостола Иоанна Богослова, Саввы Сербского и преподобного Саввы Крыпецкого с Житием последнего (начало XVII в., Псковский историко-архитектурный музей), в ранний период ансамбль обители включал также несколько деревянных келий и был ограждён деревянной стеной. Гробница и храм с приделом были разобраны в 1547 г., когда игумен Феоктист задумал построить вместо обветшавшего деревянного храма каменный собор во имя апостола Иоанна Богослова с приделом святителя Саввы Сербского, который должен был располагаться над местом погребения преподобного Саввы Крыпецкого. Во время рытья котлована для фундаментов братией было найдено множество костей, но мощи преподобного Саввы Крыпецкого не были обнаружены. Гроб с мощами продолжали искать до 1554 г., когда священнику Исаии во сне было видение о месте мощей преподобного Саввы. После открытия мощей началось возведение стен каменного собора, окончание строительства отмечено в Псковской летописи под 1557 г. (Валентин Васильевич Седов считает, что строительство собора завершилось до 1555 г.). По мнению других исследователей, возведению собора предшествовало строительство трапезного корпуса с церковью в честь Успения Пресвятой Богородицы, что исследователи объясняют затянувшимися поисками мощей преподобного Саввы. Монастырские здания неоднократно перестраивали, в результате чего первоначальный облик ансамбля был значительно искажён. В процессе обследования комплекса в 1950 гг. Елене Николаевне Морозкиной удалось выявить подлинные формы построек. Основной объём собора представляет собой традиционный для средневековой псковской архитектуры четырёхстолпный крестово-купольный храм с повышенными подпружными арками, одной главой и тремя апсидами; фасады расчленены лопатками на три прясла. С юга к четверику собора примыкает придел, с севера – ризница; они объединены галереей, окружающей основной объём здания, которая первоначально была открытой (гульбище). На неё вели лестницы, начинавшиеся от юго-западного угла храма и располагавшиеся вдоль западного и южного фасадов. Подобное устройство всходов исследователи не встречают в других памятниках псковского зодчества. Собор и все дополнительные пристройки поставлены на высокое сводчатое подцерковье. Храм изначально имел позакомарное или, скорее всего, как полагают исследователи, пощипцовое покрытие (как изображено на иконе с Житием преподобного Саввы Крыпецкого). Окна апсид главного и придельного храмов имеют редкую для псковской архитектуры XVI в. полуциркульную форму. Исследователи считают уникальным декоративное оформление восточного фасада. В центральной апсиде собора устроены три окна: одно – в центре и два – по бокам; апсида украшена валиковыми разводами, образующими четыре арки, в результате чего центральный жгут оказывается на одной оси со средним окном, при этом валик не разрывается оконным проёмом, а обходит его со всех сторон, повторяя полуциркульные очертания проёма.