В Вяжищском монастыре построил церковь Евфимия Великого (1463 г.) и, возможно, церковь Антония Великого (1464–1465 гг.?), в Отенском монастыре, пострижеником которого он был, – деревянную трапезную церковь Николая Чудотворца (1458 г.; сразу же после восшествия Ионы на кафедру, около 1463 г., перестроена в камне), затем каменные церковь Трёх святителей (1462 г.) и св. Иоанна Предтечи (1462 г.?). Храмы в Отне были возведены на личные средства владыки, о чём может свидетельствовать формулировка «повелением и тщанием». Иона в качестве одного из руководителей Новгородского государства построил крепости в Новгороде (1459 г.) и Орешке (1460 г.), а также деревянную церковь праведного Симеона Богоприимца (1466 г.) в Зверине в честь Покрова Пресвятой Богородицы монастыре, возведение которой было связано с обстоятельствами так называемого Симеоновского мора (сентябрь 1465 г. – март 1467 г.; Полное собрание русских летописей, том 16). Из построек Ионы сохранились церковь праведного Симеона Богоприимца, частично церкви Сергия Радонежского и святых Гурия, Самона и Авива. Архитектурные формы ряда других памятников известны исследователям благодаря описаниям, рисункам или фотографиям. Строительную деятельность Ионы необходимо воспринимать в контексте деятельности других новгородских архиепископов, в первую очередь, архиепископа Евфимия II. Строительство Ионой в Отенском монастыре деревянной трапезной с церковью Николая Чудотворца аналогично возведению архиепископом Евфимием II деревянной церкви Иоанна Златоуста в Лисицком монастыре (1457 г.). Сооружение остальных построек Отенского монастыря также соотносится со строительством архиепископа Евфимия II в Вяжищах. Традиционным было и возведение только что хиротонисанным владыкой церкви на владычном дворе, а также его участие в реконструкции новгородских крепостей. Исследователи подчёркивают особую преемственность в типах создаваемых построек: как и архиепископ Евфимий II, Иона строил и монастырские храмы с трапезными палатами, и надвратные храмы (не только на владычном дворе, но и в Детинце и в Вяжищах). Изобразительное искусство времени Ионы, для которого характерно господство камерных форм и лирических интонаций, противопоставляется масштабному, активному искусству времени архиепископа Евфимия II. В области архитектуры в 1460 гг. также заметна тенденция к строительству небольших монастырских храмов: исследователи отмечают, что из больших церквей в 1460 гг. были возведены только два храма: церковь великомученика Димитрия на Славковой улице и Воскресения на Мячине. Новгородская архитектура во второй половине XV в. шла по пути создания всё более камерных построек: уменьшались размеры храмов, их внутреннее пространство становилось более тесным. При этом упрощение форм не допускалось, а происходило «сжатие»: небольшому храмовому объёму придавались цельность и компактность. Наиболее ярко это проявляется в церкви праведного Симеона Богоприимца Зверина монастыря и в церкви Николая Чудотворца в Гостинополье. В то же время небольшие монастырские храмы строились и в 1430–1450 гг., поэтому исследователи вряд ли могут однозначно говорить о повороте в культурной политике с конца 1450 гг. Построенные Ионой церкви не отличаются от остальных памятников храмовой архитектуры Новгорода 1460 гг.