В 1850 г. награждён набедренником, а 6 ноября «за отличное благонравие и ревность в исполнении своих обязанностей» возведён в звание соборного иеромонаха Киево-Печерской лавры. С этого момента начинается быстрое продвижение Иоанникия по административной лестнице. В 1850–1853 гг. он служил помощником инспектора академии, преподавал обличительное и догматическое богословие; 6 ноября 1851 г. получил звание бакалавра. По отзыву коллег, лекции Иоанникия отличались «глубокой критикой». Один из учеников вспоминал, что во время лекций Иоанникий «ставил... интересные вопросы, для решения которых нет прямых догматических указаний… В учении об ангелах он подвергал исследованию вопросы о том, имеют ли ангелы, не имеющие материальности, какую-либо индивидуальную личную форму, отличающую их одного от другого, и в чём она может состоять; как сообщаются они между собою и какие могут быть ангельские языки; ограничиваются ли ангелы пространством и где жилища ангелов, в чём состоит их служение Богу, какое их отношение к миру человеческому, сами ли они являются нашими руководителями и благотворителями или посылаются на служение людям манией воли Божией; у каждого ли человека есть свой ангел-хранитель и в чём состоит его содействие человеку, к которому он приставлен… Когда Иоанникий читал нам отдел из догматического богословия об ангелах, он дал нам тему для месячного сочинения: “Возможно ли покаяние для злых духов?”». Большинство научных публикаций, а также статей, посвящённых житиям святых, нравственно-религиозным вопросам и проблемам современной жизни, были написаны Иоанникием в киевский период его служения. Его работы печатались, в основном, в «Воскресном чтении». По мнению исследователей, эти труды характеризуют Иоанникия как строгого аскета. В статье «Несколько замечаний в предостережение от неумеренного стремления к удовольствиям» он писал: «Стремление к удовольствиям, и тем паче чувственным, несообразно и с достоинством человека: оно унижает его до бессловесных животных», «…ужели же можно думать, что шутя и забавляясь можно сделаться совершенным и достигнуть уподобления Богу?». Подобными мыслями проникнуты и другие его сочинения. В 1852–1853 гг. Иоанникий исполнял должность инспектора академии. В сентябре 1853 г. определён членом внутреннего академического правления. В 1856 г. назначен инспектором академии, решением Святейшего Синода от 9 июля того же года утверждён в звании экстраординарного профессора. Назначен членом Конференции, Внешнего академического правления и Киевского духовно-цензурного комитета, а 21 декабря возведён в сан архимандрита с присвоением степени настоятеля третьеклассного монастыря. Летом 1857 г. по поручению Синода инспектировал Полтавскую и Екатеринославскую семинарии.