Чувствуя близость кончины, готовился к ней. 9 июня 1715 г. Иоанн отслужил последнюю литургию, после неё устроил трапезу для духовенства и нищих, за которой сам прислуживал. На следующее утро его нашли скончавшимся, на коленях перед списком Ильинской Черниговской иконы Божьей Матери. Тело Иоанна, которое не подверглось тлению, оставалось непогребённым до возвращения из миссионерской экспедиции схимитрополита Феодора (Лещинского). Согласно завещанию, Иоанн был погребён у северной стены Успенско-Софийского собора в алтаре деревянного придела во имя преподобных Антония и Феодосия Киево-Печерских. Вскоре после кончины Иоанна над его надгробием в Успенско-Софийском соборе была помещена надпись в стихах, составленная, как полагают исследователи, его преемником на Черниговской (1713 г.), а затем и на Тобольской (1721 г.) кафедре Антонием (Стаховским). Икона, перед которой молился Иоанн перед кончиной, была поставлена в алтаре придела, в котором он был похоронен. Позже она прославилась чудотворениями и стала известна как Тобольский образ Божьей Матери. В 1741 г. Антониево-Феодосиевский придел из-за ветхости разобрали, и могила Иоанна до 1753 г. находилась под открытым небом. В 1751–1753 гг. был построен каменный придельный храм, могила с деревянным надгробием вновь оказалась в алтаре. В 1826 г., в ходе ремонтных работ в храме, могилу Иоанна вместе с надгробием перенесли на противоположную сторону алтаря. В 1918 г. в прежней могиле святителя был погребён Тобольский и Сибирский епископ Гермоген (Долганёв). С 1798 г. при соборе велась запись чудес, совершавшихся у мощей Иоанна. В 1844 г. на средства купца и золотопромышленника Никиты Фёдоровича Мясникова, обновившего убранство придельного храма, над местом погребения Иоанна был воздвигнут мраморный памятник в виде круглой колонны с митрой, крестом и омофором, окружённый чугунной решёткой с медной памятной доской. Рядом помещались живописное изображение святителя и ещё один, тоже мраморный, памятник с живописным портретом Иоанна, украшенным серебром и драгоценными камнями. Здесь же висела памятная серебряная медаль в благодарность святителю за совершённые исцеления. В 1867 г. придел был расширен и освящён во имя Иоанна Златоуста, небесного покровителя Иоанна (Максимовича). В результате место погребения святителя оказалось вне алтаря, и его почитатели могли молиться у гробницы и брать с неё песок. По пятницам и субботам в приделе совершались заупокойные литургии и панихиды. В 1891 г. на средства Тобольского и Сибирского епископа Иустина (Полянского) на памятник Иоанна был возложен медный венок с крестом. По распоряжению епископа с 10 июня 1891 г. в приделе было установлено ежедневное (кроме времени поста) служение литургии с поминовением Иоанна и панихид по святителю.