В Санкт-Петербургской духовной академии преподавал сначала обличительное, затем основное богословие. Широко используя новейшую западную богословскую литературу, Иннокентий реформировал преподавание наук богословского курса и привлёк к ним большое внимание студентов. Записанные ими лекции Иннокентия в многочисленных списках распространялись по всей России, попадали к ректорам и преподавателям семинарий и духовных училищ. В лекциях Иннокентий высказал критические замечания о первом издании (1823 г.) катехизиса Московского митрополита Филарета (Дроздова), послужившие «арсеналом для всех последующих возражателей против катехизиса» и «причиною исправлений, сделанных в последующих изданиях». Чтобы поддержать журнал «Христианское чтение», который был близок к закрытию, Иннокентий написал для него несколько работ: «Жизнь священномученика Киприана, епископа Карфагенского», «Жизнь св. апостола Павла», «Последние дни земной жизни Господа нашего Иисуса Христа». В журнале также печатались его проповеди и лекции, большая их часть вышла без указания имени автора. По поручению Комиссии духовных училищ Иннокентий летом 1826 г. ревизовал Тверскую и Новгородскую семинарии с подведомственными духовными училищами, в мае 1827 г. – Санкт-Петербургскую духовную семинарию, летом 1828 г. – Смоленскую и Могилёвскую, летом 1830 г. – Архангельскую и Олонецкую семинарии с подведомственными духовными училищами. 9 мая 1827 г. определён членом Цензурного комитета при Санкт-Петербургской духовной академии, в 1828 г. – членом вновь образованного Комитета для цензуры духовных книг. По представлению академической конференции 3 сентября 1829 г. утверждён Комиссией духовных училищ доктором богословия (диплом от 15 октября 1829 г.). Иннокентий писал о своих многочисленных обязанностях в то время: «Если бы ещё на один лишний год остался я в Академии, я бы умер». 27 августа 1830 г. он был назначен ректором и профессором богословских наук Киевской духовной академии и настоятелем киевского Братского в честь Богоявления монастыря. С момента создания Киевской духовной академии происходила частая смена ректоров, с приходом Иннокентия наступил один из самых благополучных периодов в истории академии. В 1831–1833 гг. Иннокентий читал собственный курс богословских наук: «религиозистику» (основное богословие) и догматическое богословие; в 1833–1835 гг. преподавал нравственное богословие. Кроме того, ввёл новые курсы сравнительного богословия и экклезиастики (предмета о вероучении церкви, о богослужении и об управлении церковью). В 1836 г. Комиссия духовных училищ поручила ему составление конспекта богословских наук, преподаваемых в духовных академиях.