Останки Дионисия по повелению патриарха Филарета были привезены в Москву в Богоявленскую церковь за Ветошным рядом, где первосвятитель совершил отпевание. 10 мая Дионисий был похоронен в Троице-Сергиевом монастыре у юго-западного притвора Троицкого собора. В настоящее время мощи святого почивают под спудом в Серапионовой палатке у Троицкого собора. Почитание Дионисия в Троице-Сергиевом монастыре и в Тверском крае установилось сразу после его кончины. Симон (Азарьин) присоединил к «Житию» рассказы о 13 чудесах преподобного, из которых последнее произошло в 1652 г. Первые известные чудеса по молитвам к Дионисию, датируемые 1633–1634 гг., совершались в кругу его учеников и последователей. Симон записал рассказы о явлениях Дионисия его ученику, бывшему архимандриту владимирского в честь Рождества Пресвятой Богородицы монастыря Перфилию, священнику Служней слободы Феодору, монахине Вере из хотьковского в честь Покрова Пресвятой Богородицы монастыря – Дионисий благословлял их или утешал. Одним из ранних центров почитания Дионисия стал Кожеезерский в честь Богоявления мужской монастырь. Здесь старец Боголеп (Львов) записал рассказ о явлении преподобному Никодиму Кожеезерскому митрополита Алексия вместе с Дионисием и послал запись патриарху Иосифу (1642–1652 гг.). В 1648 г. рассказ о явлении Дионисия Никодиму слышал Пётр Петрович Головин, бывший тогда воеводой на реке Лене. В том же году в Троице-Сергиев монастырь для поклонения гробу Дионисия приехали донские казаки, поведавшие о том, что преподобный «велику» им «помощь подавал явлением на море на супротивныя». В 1650 г. со слов инока Антония (Яринского) был записан рассказ донских казаков о явлении их «старейшине» Богоматери с апостолами Петром и Иоанном и с преподобными Сергием, Никоном и Дионисием и о предсказании поражения от турок. В конце XIX в. при Владимирской церкви в Ржеве был устроен придел во имя Дионисия. В Успенском соборе Старицкого монастыря посвящённый преподобному придел был освящён 28 сентября 1897 г., в обители хранилась митра Дионисия. Симон (Азарьин) включил имя Дионисия в составленный им около середины 1650 гг. Месяцеслов под 10 мая. С таким же днём памяти Дионисий назван в «Описании о российских святых» (конец XVII – XVIII в.). Московский митрополит Филарет (Дроздов) установил «править молебен» по Дионисию в Гефсиманском скиту Троице-Сергиевой лавры 5 мая, но уже в конце XIX в. память Дионисия в лавре совершалась 12 мая. Канонизация Дионисия подтверждена включением его имени в Собор Тверских святых (празднование установлено в 1979 г.), Собор Радонежских святых (празднование установлено в 1981 г.), Собор Московских святых (празднование установлено в 2001 г.).