В 1933 г. были арестованы епископ Феодосий (Ващинский) и бывший обновленческий Могилёвский «архиепископ» Досифей (Степанов). В том же году Могилёвскую православную епархию возглавил архиепископ Павлин (Крошечкин). В 1935 г. в результате переговоров между архиепископом Павлином (Крошечкиным) и Бобруйским епископом Филаретом (Раменским) была упразднена белорусская автокефалия. В том же году архиепископ Павлин (Крошечкин) был арестован, в 1937 г. расстрелян. К 1937 г. в Могилёвской православной епархии не осталось ни одного действующего храма и монастыря. В 1939 г. на территории епархии были закрыты последние обновленческие храмы: кладбищенский Софийский в Бобруйске и Преображенский в Гомеле. За исключением двух катакомбных церквей (в Могилёвской и Гомельской областях) в Восточной Белоруссии с лета 1939 г. до лета 1941 г. не было действующих храмов. Первым действующим приходом в области после начала немецкой оккупации стал Петропавловский храм на могилёвском предместье Луполово. В нём служили настоятель священник Михаил Агеев и иеромонах Иоанникий (Панькевич), который в 1937–1941 гг. тайно окормлял в Могилёве катакомбную православную общину. В Могилёве не позднее октября 1941 г. было образовано Временное церковное управление для Могилёвской епархии, которое назначало на приходы священников. Его возглавил протоиерей Константин Радзивинович, который 26 октября 1941 г. стал настоятелем Трёхсвятительского собора в Могилёве. Не позднее ноября 1941 г. благодаря усилиям протоиерея Николая Бекаревича возобновил свою деятельность Борисоглебский собор в Могилёве. Наряду с Петропавловской (в Луполово), Борисоглебской и Трёхсвятительской церквами в период немецкой оккупации в Могилёве были возрождены ещё два православных храма: Никольский (закрыт в 1945 г.) и Иоанно-Богословский на Мышаковском (Машековском) кладбище, а также часовня на Успенском кладбище, освящённая после войны как приходский храм во имя Всех святых. Решением Всебелорусского Собора от 3 марта 1942 г. была восстановлена Могилёвская и Мстиславская епархия, её возглавил Филофей (Нарко), возведённый в сан архиепископа и занявший должность заместителя митрополита всея Беларуси (позднее глава самопровозглашённой Белорусской автокефальной православной церкви). В оккупационный период в границах Могилёвской области были открыты 45 церквей. Приходы Бобруйской и Полесской областей сначала окормлял Мозырский епископ Автономной УПЦ Николай (Автономов). После его отстранения общины перешли в ведение хиротонисанного 24 октября 1943 г. архиереями Белорусской автокефальной церкви епископа Мозырского и Гомельского Григория (Боришкевича), в 1944 г. – под управление епископа Смоленского и Брянского Стефана (Севбо). В документе Совета по делам Русской Православной Церкви от 29 апреля 1944 г. Василий (Ратмиров) упоминается как «архиепископ Калининский, Смоленский и Могилёвский». Исследователи полагают, что это было связано с тем, что в феврале 1944 г. были освобождены от фашистов восточные районы Могилёвской области (Быховский, Рогачёвский), Могилёв был освобождён 28 июня 1944 г. 4 сентября 1944 г. было принято решение о перемещении архиепископа Василия (Ратмирова) на Минско-Могилёвскую кафедру «с поручением ему и других епархий Белоруссии, не имеющих своего епископа». Могилёвская и Мстиславская епархия прекратила существование.