В 1742 г. Рыльск вошёл в состав Московской епархии, преобразованной из Московской Синодальной области. В 1764 г. этот город был приписан к Севскому и Брянскому викариатству Московской епархии. В 1788 г. при его преобразовании в Орловскую и Севскую епархию (см. Орловская митрополия, также Орловская и Болховская епархия) Рыльск, согласно указу Екатерины II о приведении епархиальных границ в соответствие с губернскими, был передан в Белгородскую епархию (см. Белгородская и Старооскольская епархия). В 1787 г. Белгородская и Обоянская епархия переименована в Белгородскую и Курскую, в 1799 г. – в Курскую и Белгородскую. В 1833 г. епархиальные учреждения переведены из Белгорода в Курск. В 1905 г. в составе Курской епархии было образовано Белгородское викариатство во главе с викарным архиереем, находившимся в подчинении курского правящего архиерея, в 1906 г. – Рыльское викариатство. В 1926 г. учреждено Дмитровское викариатство, прекратившее своё существование в том же году после ареста местного викарного епископа. В 1933 г. Белгородское викариатство преобразовано в епархию, не зависимую от Курской. Она просуществовала до 1935 г., в том же году было упразднено Рыльское викариатство. В 1993 г. было возрождено Белгородское викариатство Курской епархии, преобразованное в 1995 г. в самостоятельную епархию. 26 июля 2012 г. учреждена Курская митрополия, состоящая из трёх епархий (Курской и Рыльской, Железногорской и Льговской, Щигровской и Мантуровской). В 1991 г. община Свято-Троицкого храма в Обояни, настоятелем которого являлся игумен Иоасаф (Валентин Владимирович Шибаев), перешла в юрисдикцию Свободной Русской православной церкви за границей (СРПЦЗ). Это обстоятельство положило начало череде длительных судебных разбирательств между общиной СРПЦЗ и Курской и Белгородской епархией, отстаивавшей права на здание храма. В 1993 г. храм был окончательно закреплён за РПЦ. Общине СРПЦЗ было выделено бывшее помещение комбината бытового обслуживания для последующего переоборудования для молитвенных целей. В конце 1994 г. Иоасаф (Шибаев) вместе со своим приходом перешёл в УПЦ (КП), а в феврале 1995 г. был рукоположён в епископа Белгородского и Обоянского УПЦ (КП). Определением архиерейского собора РПЦ от 19 декабря 1997 г. запрещённый в священнослужении игумен Иоасаф (Шибаев) был извержен из священного сана. Оставаясь в составе УПЦ (КП), он в январе 2000 г. был наделён титулом «архиепископ», а впоследствии назначен постоянным членом синода УПЦ (КП). Летом 1922 г. в Курской епархии началось распространение обновленчества. Епархиальный съезд в Курске 23–25 августа 1922 г. поддержал раскол и избрал управляющим Курской епархией викарного Белгородского епископа Никона (Пурлевского), 8 сентября он был утверждён в этой должности обновленческим Высшим церковным управлением (ВЦУ). Ряд участников съезда во главе с Рыльским епископом Павлином (Крошечкиным) осудил раскольников. Главными деятелями раскола в Курске были председатель епархиального съезда протоиерей Иван Андриевский, заместитель главы Курского епархиального управления протоиерей Григорий Мусатов, секретарь епархиального управления священник Константин Афанасьев и заведующий канцелярией епархиального управления священник Александр Иванов.