По описям северных монастырей XVI–XVII вв., на некоторых предметах лицевого шитья образ Иоанна сопоставляется с чтимыми основателями этих обителей, например, на небольшого размера пелене – прикладе иконы-пядницы с образом Варлаама Хутынского из собора Варлаамиева Хутынского монастыря, на которой фигура святого была облачена в литую серебряную позолоченную ризу. К этой почитаемой иконе прилагалась «пелена зелена камчата, а на ней Иван архиепископ да Варлам Хутынский в молении; во облаце Спасе… У Ивана архиепископа верхняя риза шита золотом…, а около пелены шит тропарь...». На одном из сударей в ризнице Соловецкого монастыря были изображены «Иван архиепископ да соловецкие чудотворцы» (Описи Соловецкого монастыря. 2003 г., опись 1570 г., опись 1582 г., опись 1597 г.). Различные варианты иконографии Иоанна среди избранных святых представлены в иконописи: на новгородской иконе «Святители Николай Чудотворец, Никита и Иоанн Новгородские, Александр Свирский, с избранными святыми» из собрания Петра Ивановича Щукина (1560 г., Третьяковская галерея); на двухрядной иконе северных писем «Огненное восхождение пророка Илии», в нижнем ряду поясные образы Новгородских святителей Никиты, Иоанна, Ионы и Михаила Малеина (конец XVI – начало XVII вв., Государственный Эрмитаж). Сопоставление с северными святыми исследователи встречают в деревянной резьбе, например, в складнях XVI в. с образами Новгородских святых, в том числе Иоанна, предстоящих Богоматери с Младенцем (Русский музей), или с изображениями Соловецких преподобных (образ Иоанна имеет подпись: «Иванъ архиепископъ») и с сюжетом «Рождество св. Иоанна Предтечи» на другой створке (Исторический музей). Как «новый чудотворец» Иоанн изображён в технике золотой наводки на одном из умбонов северных врат Благовещенского собора Московского Кремля (середина XVI в.). Поясное изображение Иоанна вместе с другими святыми представлено на личной панагии святителя Пимена (1561 г., Новгородский областной музей-заповедник). Прославление Иоанна способствовало появлению его образа в составе Соборов святых на иконах, созданных за пределами Новгородской епархии, например, в нижнем ряду иконы «Походная церковь» из церкви Святой Троицы («Белая Троица») в Твери (третья четверть XVI в., Тверская областная картинна галерея). Иоанна исследователи встречают также в композиции «Избранные Новгородские святые», например, на пелене из Варлаамиева Хутынского монастыря, созданной в мастерских Строгановых (середина XVII в., Новгородский областной музей-заповедник): среди прямоличных изображений Иоанн представлен слева, с окладистой седой бородой, в мантии с источниками, в схиме, с куколем на плечах. На иконе конца XIX в. с врезным крестом-мощевиком начала XVIII в. (частное собрание) он изображён вместе с Новгородскими святителями Моисеем, Ионой и Евфимием и праведным Иаковом Боровичским. К концу XVI в. иконография Иоанна приобрела больше вариантов, среди которых главным остается тип «моления»: святой стоит слегка склонившись, вполоборота, как на левой створке складня в металлическом окладе (конец XVI – начало XVII вв., Национальный музей в Стокгольме), где Иоанн представлен в архиерейской мантии в верхнем ряду позади Никиты.