20 октября 1920 г. Иоанн был назначен управляющим Печерским монастырём с определением в число братии. 3 декабря по назначению Синода ЭПЦ принимал участие в постриге в рясофор протоиерея Александра Паулуса, определённого кандидатом в архиепископа Таллиннского и всей Эстонии. 9 декабря возведён архиепископом Александром (Паулусом) в сан архимандрита, назначен настоятелем Печерского монастыря с оставлением в должности благочинного церквей Печорского края (до января 1924 г.). Иоанн активно начал восстанавливать в обители полноценную церковную жизнь. Малочисленная братия состояла из нескольких престарелых насельников, диаконов и послушников, в числе которых были бывшие чины армии генерала Николая Николаевича Юденича. Хозяйство обители было в запустении, трапезная использовалась в качестве казармы эстонских войск, верхний этаж настоятельского дома занимал мировой судья, нижний – землеустроительная комиссия. Иоанну предоставили комнату в Лазаревском корпусе. Он вставал вместе с братией, шёл на молитву, не гнушался никакой работой, был трудолюбив. На отдыхе писал иконы. Был известен аскетическим образом жизни и проповедями, которые произносил по-русски и по-эстонски. Любил церковное пение, пел сам, организовал любительский хор из местной интеллигенции. Устраивал многодневные крестные ходы до Тарту, Нарвы, Таллинна. Иоанн наладил суточный, недельный, годовой круги богослужений по старому монастырскому чину. В ноябре-декабре 1921 г. организовал в монастыре краткосрочные псаломщицко-регентские курсы. Чтобы избежать повышенного налога, обитель зарегистрировали как «Успенскую трудовую общину». Иоанн энергично взялся за восстановление монастырского хозяйства. На оставшейся у монастыря после национализации земле были разбиты огороды; работали сапожная и портняжная мастерские. Из монастырских помещений были переселены все мирские жители, капитально отремонтированы корпуса, починен водопровод. В 1924 г. был отремонтирован Сретенский храм, в 1927 г. – Успенский собор. Проводилась реставрация внутреннего архитектурного убранства этих храмов, в 1930 г. была построена новая, каменная лестница от Михайловского собора вниз к центру монастыря. В 1929 г. в Ирбоска (Изборск) была построена Корсунская часовня. Печерский монастырь при Иоанне стал признанным центром православия и русской культуры для всей русской эмиграции. В обитель стали прибывать паломники и экскурсанты из разных стран. С 1925 г. в Петсери (ныне Печоры) проводились дни русской культуры.