В 1984 г., после смерти ректора Свято-Владимирской семинарии протопресвитера Александра Шмемана, И.Ф. Мейендорф стал его преемником на этом посту и руководил семинарией почти до самой кончины. В марте 1990 г. был возведён в сан протопресвитера. Духовная связь с Россией не прерывалась у И.Ф. Мейендорфа никогда. Однако лишь в последние несколько лет, уже будучи ректором Свято-Владимирской семинарии, он получил возможность регулярно бывать в России, встречаться с русскими священниками и богословами, с учёными и представителями творческой интеллигенции. И.Ф. Мейендорф читал лекции в духовных академиях, университетах, проповедовал в храмах, выступал по телевидению. Скончался в результате тяжёлой болезни. Уже в годы обучения в Свято-Сергиевском институте ясно обозначился главный интерес И.Ф. Мейендорфа – святоотеческое богословие, в частности, учение Григория Паламы, которому он посвятил несколько книг: «St. Grégoire Palamas et la mystique orthodoxe» («Свт. Григорий Палама и православная мистика»), «Grégoire Palamas: Défense des saints hésychastes» («Григорий Палама: Триады в защиту священнобезмолвствующих», греческий текст и французский перевод), «Introduction à l'étude de Grégoire Palamas» («Жизнь и труды св. Григория Паламы: Введение в изучение»). При участии И.Ф. Мейендорфа было подготовлено первое критическое издание греческого текста произведений Григория Паламы. Впоследствии И.Ф. Мейендорф опубликовал специальные исследования об исихазме и о византийском богословии вообще: «Byzantine Hesychasm: Historical, Theological and Social Problems» («Византийский исихазм: Исторические, богословские и социальные проблемы»), «Byzantine Theology» («Византийское богословие»), «Living Tradition» («Живое предание»), «The Byzantine Legacy in the Orthodox Church» («Византийское наследие в Православной Церкви»). В своих книгах И.Ф. Мейендорф прослеживал православно-христианскую мистическую традицию, истоки которой видел в раннем египетском монашестве; основные вехи этой многовековой традиции: умная молитва Евагрия Понтийского, мистицизм сердца Макария Великого, учение об обожении Григория Нисского и Максима Исповедника, учение о боговидении Симеона Нового Богослова, византийский исихазм XI–XIV вв., средневековое русское монашество, Серафим Саровский и праведный Иоанн Кронштадтский в XIX–XX вв. Под православной мистикой (в отличие от внехристианского или оккультного мистицизма) И.Ф. Мейендорф понимал «объективное видение Бога человеком», достигаемое святыми на высших ступенях духовного подвига, всецелое приобщение человека к Богу, при котором «божественный свет сияет в самом теле обоженного человека».