Иоанн Капистранский приехал туда, чтобы поддержать наставника (Бернардина Сиенского оправдали). После кончины Бернардина Сиенского (1444 г.) Иоанн Капистранский взял на себя подготовку документов, необходимых для начала канонизационного процесса (канонизирован 24 мая 1450 г.). Проповедь мира и аскетического образа жизни принесла Иоанну Капистранскому широкую известность (после его выступлений народ сжигал предметы роскоши). Согласно Житиям, концом 1420 гг. датируются первые приписываемые ему чудеса (в основном, исцеления бесноватых). Популярность Иоанна Капистранского обеспечила ему доверие Римских пап и светских государей, которые обращались к нему за улаживанием различных проблем, в том числе в области церковной политики. По просьбе Франческо Марии Кантельмо, графа Пополи, он вёл переговоры с общиной города Сульмона о возвращении изгнанных членов влиятельной семьи Меролини (ноябрь 1426 г.); выступил посредником в споре между городами Ортона и Ланчано, стремившимися захватить контроль над портом Сан-Вито. После заключения мирного соглашения (февраль 1427 г.) Иоанн Капистранский основал в Ланчано монастырь Ангела Мира (Сант-Анджело делла Паче), а в городе Ортона – обитель Богоматери Мира (Санта-Мария делла Паче). В 1426 г. папа Римский Мартин V назначил Иоанна Капистранского инквизитором для борьбы с «малыми братьями» во всей Италии (инквизиторские полномочия были подтверждены папой в июне 1427 г.). В июне 1429 г. Иоанн Капистранский принял участие в переговорах между обсервантами и конвентуалами, начатых по инициативе папы с целью восстановить единство францисканского Ордена, которые не привели к желаемому результату. На капитуле обсервантов в Болонье (1431 г.) Иоанн Капистранский был назначен генеральным визитатором францисканских монастырей. Тогда же он вступил в полемику с испанским обсервантом Фелипе Бербегалем, который ратовал за возрождение идеалов Франциска Ассизского и за отмену компромиссных добавлений, внесённых в устав францисканцев Мартином V. В 1432 г. Франциско Бербегаль, тезисы которого были близки к учению «малых братьев», был предан суду инквизиции. В 1437 г. Лоренцо Джустиниани, патриарх Венеции, пригласил Иоанна Капистранского для проведения следствия по делу о членах братства иезуатов, которых обвиняли в использовании еретического сочинения «Зерцало простых душ» Маргариты Поретанской (иезуаты были оправданы). В июне-июле 1439 г. Иоанн Капистранский принял участие в заседаниях Ферраро-Флорентийского собора. В конце 1439 г. он совершил путешествие в Палестину для ознакомления с деятельностью францисканской кустодии Святой земли (с 1437 г. – визитатор францисканского викариатства Восток). В ноябре 1439 г. на Базельском соборе был избран антипапа Феликс V (герцог Амедей VIII Савойский). Иоанн Капистранский участвовал в переговорах в Милане с герцогом Филиппо Марией Висконти, чтобы он отказался от поддержки антипапы (герцог был женат на дочери Амедея VIII Савойского). Иоанн Капистранский провёл в Милане два года, проповедуя и управляя обсервантскими монастырями герцогства. В 1442 г. Иоанн Капистранский присутствовал на капитуле обсервантов в Ассизи, по решению которого был направлен для визитации монастырей во Франции и в Германии, а также как папский легат для переговоров с герцогом Бургундии Филиппом III Добрым, который поддерживал антипапу Феликса V. В ноябре 1442 г. встретился с католической святой Колеттой, которая провела реформу женского монашеского Ордена кларисс, и договорился о подчинении реформированных монастырей руководству обсервантов.