16 апреля 1938 г. постановлением Верховного Совета СССР Комиссия по вопросам культов при Президиуме ЦИК СССР была упразднена. Ликвидация культовых комиссий при местных органах власти заняла более длительный срок, некоторые из них были упразднены в конце 1938 или даже в начале 1939 г. (по мнению исследователей, речь шла о формальном упразднении уже не действовавших комиссий). Прекращение существования Комиссии по вопросам культов было следствием почти полного исчезновения в СССР в течение 1937–1938 гг. религиозных общин, имеющих официальную регистрацию. Высшее партийное и советское руководство, официально сохранив нормы религиозного законодательства 1929 г., на деле лишило верующих законных возможностей реализовывать свои религиозные нужды, они потеряли почти все храмы, была репрессирована подавляющая часть духовенства. К началу 1939 г. в СССР при более 53 млн. верующих (согласно переписи 1937 г.) имели официальную регистрацию лишь около 500 православных храмов и около сотни мечетей, другие конфессии располагали ещё меньшим числом молитвенных зданий. Религиозная жизнь в стране ушла большей частью в нелегальную сферу. В таких условиях государственный орган, отвечающий за соблюдение религиозного законодательства, оказался ненужным. Конфессиональные вопросы перешли полностью в компетенцию органов государственной безопасности, сохранивших подразделения по работе с религиозными объединениями. Во время Великой Отечественной войны начался новый этап государственно-религиозных отношений, был поднят вопрос и о воссоздании государственного органа по религиозным делам. 4 сентября 1943 г. на совещании у Иосифа Виссариновича Джугашвили (Сталина) Георгий Григорьевич Карпов, начальник пятого отдела («по борьбе с церковной и сектантской контрреволюцией») Секретно-политического управления НКГБ, предложил организовать отдел или комиссию по делам культов при Верховном Совете СССР, т.е., по существу, возродить в новом качестве Комиссию по вопросам культов. Однако И.В. Джугашвили (Сталин) высказался против создания комиссии при Верховном Совете и пояснил, что считает нужным образование специального органа при Правительстве СССР, причём этот орган не должен принимать самостоятельных решений, а лишь докладывать правительству и действовать по его указаниям. Следствием этого решения стало создание Совета по делам РПЦ и Совета по делам религиозных культов, которые стали преемниками Комиссии по вопросам культов в структуре центральных органов власти.