Кирилл Белозерский представлен на иконах «Избранные Белозерские чудотворцы» (1837–1838 гг., мастер Николай Милавин) из иконостаса церкви Мартиниана Белозерского в Ферапонтовом монастыре и последней трети XIX в. из церкви Казанской иконы Божьей Матери в Устюжне. Как защитник и покровитель своего края Кирилл Белозерский изображён на местных вологодских и белозерских иконах среди предстоящих и припадающих святых в изводе «Спас Смоленский». В частности, на иконах середины XVII в. (около 1668 г.?) из местного ряда иконостаса Успенского собора (Кирилло-Белозерский музей-заповедник), первой трети XVIII в. (Кирилло-Белозерский музей-заповедник) – слева в рост вместе с Сергием Радонежским. На иконе XVII в. из вологодской церкви Леонтия Ростовского (Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник) Кирилл Белозерский – в земном поклоне вместе с преподобным Алексием, человеком Божьим, небесным покровителем царя Алексея Михайловича (напротив преподобных Марии Египетской и Димитрия Прилуцкого). Подобная икона («в подножии» Кирилл Белозерский и Корнилий Комельский) упоминается в описи 1676 г. Введенского собора Корнилиева Комельского монастыря. На иконе конца XVIII в. из церкви Иоанна Лествичника Кириллова Белозерского монастыря (Кирилло-Белозерский музей-заповедник) Кирилл Белозерский один припадает к стопам Иисуса Христа, склонившего к нему голову (на обороте надпись: «Спаса стоящаго по краске припа(в)шаго Кирилъ Бе»). Довольно часто образ Кирилла Белозерского (рядом с изображением Кирилла Новоезерского) включался в сонм Вологодских чудотворцев на иконах Спаса Вседержителя с предстоящими и припадающими святыми. К ним исследователи относят, например, иконы XVIII в. из Троицкой (Герасимовской) церкви на Кайсаровом ручье и из церкви Рождества Пресвятой Богородицы на Верхнем долу в Вологде (Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник), икону «Иисус Христос Великий Архиерей, с Вологодскими чудотворцами» (третья четверть XVIII в., Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник) и др. На иконе «Явление Богородицы и святителя Николая пономарю Юрышу, с русскими чудотворцами» из вологодской церкви Преображения на Болоте (XVIII в., Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник) Кирилл Белозерский в коленопреклонённом молении – справа ближайший к центру. Изображения Кирилла Белозерского иногда вводились в композиции «Собор Новгородских святых», как на большой пяднице конца XIX – начала XX в. из церкви апостола Филиппа в Великом Новгороде, куда включены многие Белозерские чудотворцы, и «Собор Радонежских святых», как на двух иконах «Собор св. учеников преподобного Сергия» второй половины XIX в. из Успенского собора Троице-Сергиевой лавры (на западной грани юго-западного столпа и на восточной грани северо-восточного столпа). Образ святого присутствует в уникальной композиции «Собор Печерских и Вологодских святых» первой четверти XVIII в. (?) в чеканном окладе 1732 г., изготовленном «тщаниемъ града Вологды купецкаго человека Антона Леонтъева сына Колмогорова» (надпись именует икону образом Божьей Матери Печерской, Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник). В центре композиции – Богородица в короне (тип Оранты), вокруг – сонм Киево-Печерских и Вологодских чудотворцев; ростовой образ Кирилла Белозерского в схиме – в левой группе предстоящих, в одном ряду с преподобными Иоасафом Каменским, Амфилохием Глушицким и Кириллом Новоезерским.