Центром изготовления подобных, тщательно проработанных и расписанных темперой предметов являлся Кириллов монастырь. В стилистике многих из них исследователи видят влияние традиций живописи Дионисия Глушицкого. Образ Кирилла Белозерского часто присутствует среди изображений святых на резных дробницах, украшающих оклады икон, подвесные пелены и надгробные покровы (покров на гробницу царевны Софии Михайловны, 1636 г., музеи Московского Кремля); он выгравирован на створке серебряного позолоченного реликвария первой трети XVI в. (из покоев императора Александра III в Гатчинском дворце, Государственный Эрмитаж), на крестообразной серебряной пластине XVII в. (Русский музей) в сонме святых. В ряду других Вологодских святых Кирилл Белозерский написан на нижнем поле иконы «Господь Вседержитель, с образом Святой Троицы, Деисусом и избранными святыми на полях» 1550–1560 гг. из частного собрания; в ряду избранных святых – на ростовской трёхрядной иконе 1565 г. письма Д.И. Усова и на двухрядной иконе конца XVI в. (рядом с Дионисием Глушицким, обе в Третьяковской галерее), на каргопольской многорядной иконе последней четверти XVI в. и нижегородской двухрядной иконе середины – второй половины XVII в. (обе в Русском музее) и др. На выносной иконе «Святитель Леонтий Ростовский, с избранными святыми» третьей четверти XVI в. (под записью) из церкви Леонтия Ростовского в Вологде (Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник) в верхней части композиции в круглых клеймах – поясные фронтальные изображения Димитрия Прилуцкого и Кирилла Белозерского. На вологодской иконе-пяднице первой трети XVII в. (под костромским окладом 1828 г., частное собрание) Кирилл Белозерский изображён вместе с преподобными Сергием Радонежским и Димитрием Прилуцким. Исследователи отмечают, что приписное изображение Кирилла Белозерского нередко дополняет иконы Николая Чудотворца с избранными святыми, например, образ первой половины XVI в. из церкви во имя Кирилла Белозерского в Кирилловом Белозерском монастыре, образ из Троице-Сергиева монастыря (около 1592 г., Сергиево-Посадский историко-архитектурный художественный музей-заповедник; в правой руке Кирилла Белозерского свиток, левая раскрыта ладонью, надпись: «прп(д)ныi кирил») или образ 1670 г. (Череповецкое музейное объединение) из церкви Преображения Господня в селе Борисоглебском (ныне деревня Ирма Шекснинского района Вологодской области). Сохранялась традиция размещения образа Кирилла Белозерского на поле Богородичных икон – например, икон Божьей Матери «Одигитрия» второй половины XVI в. из Благовещенского монастыря в Муроме (Муромский историко-художественный музей), XVII в. из Димитриева Прилуцкого монастыря (Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник). В образе монаха-ангела, восходящего по лествице духовной к Горнему Иерусалиму, Кирилл Белозерский изображён на иконе «Страшный Суд» (1783 г., Вологодский историко-архитектурный музей-заповедник). В Кирилловом монастыре иконы Кирилла Белозерского разных изводов были во многих храмах, в том числе посвящённых архангелу Гавриилу и Усекновению главы св. Иоанна Предтечи с приделом во имя Кирилла Белозерского. Сохранявшиеся в обители личные вещи Кирилла Белозерского не нашли отражения в его иконографии. Собрано много сведений о «раздаточной» иконописной продукции, создававшейся в обители и по её заказам.