В Ипатьевском доме было восемь икон Иоанна – больше, чем других святых. Сохранившиеся иконы Иоанна 1910 гг. представляют два типа иконографии. Первый извод, опиравшийся на черниговскую парсуну, как полагают исследователи, появился на Украине и оттуда попал на восток. Однако широкого распространения в Сибири подобные иконы не получили (исключение – образ из Церковно-археологического кабинета Тобольской и Тюменской епархии). Другой, более устойчивый иконографический вариант создан на основе синодального образца и тобольских портретов – поясное или ростовое изображение благословляющего святителя в небольшом повороте влево, с жезлом в левой руке. У него крупные черты лица, впалые щёки, сдвинутые к переносице брови, прямая седая борода средней величины, разделённая на пряди или узкая на конце. Иоанн облачён в архиерейскую мантию синего, реже фиолетового цвета с источниками и со скрижалями, в тёмную рясу, на голове белый клобук с крестом, на груди панагия (святитель был погребён в мантии, рясе и куколе). В левом верхнем углу или над головой святителя в облачном сегменте образ благословляющего Спаса Вседержителя со сферой или с Евангелием в левой руке (икона из Покровского собора в Тобольске). Иногда в верхних углах средника представлены на облаках Иисус Христос с Евангелием и Богоматерь с омофором, как на иконе из церкви Семи св. отроков Эфесских в Тобольске. Иконы Иоанна исполнены, в основном, на золотом фоне, с имитацией эмалей на полях; в надписях святой именуется митрополитом Тобольским и Сибирским. Чтимые иконы Иоанна находятся в Вознесенском (Георгиевском) храме Тюмени, в монастыре Царственных страстотерпцев на Ганиной Яме. Изображения святителя хранятся в Тобольском музее-заповеднике, в Тюменском музейном комплексе, в монастырях и храмах Тобольска, Тюмени, Ханты-Мансийска и других городов Тюменской области, на Алтае. На ростовой иконе из Белозерского района Курганской области (после 1916 г., Курганский областной художественный музей) святитель показан в мантии и клобуке, с панагией на груди, с благословляющей десницей, с жезлом в левой руке. Нимб и фон золотые с гравированным орнаментом, позём в виде плит в прямой перспективе. Иконы Иоанна традиционного извода создавались также в иконописных мастерских Екатеринбурга (после 1916 г.).