В июне-августе 1953 г. вновь временно исполнял обязанности управляющего делами Берлинской епархии, одновременно был настоятелем кафедрального собора в честь Воскресения Христова в Берлине. В мае 1955 г. назначен временно исполняющим обязанности начальника Русской духовной миссии в Иерусалиме. С 1 ноября 1956 г. – член Хозяйственного управления МП, одновременно являлся благочинным подворий поместных православных церквей в Москве, позднее был благочинным храмов Москворецкого благочиния. С конца 1958 г. десять месяцев был благочинным храмов Германской епархии. В марте 1961 г. назначен на должность благочинного патриарших приходов в Финляндии, стал заместителем председателя Отдела внешних церковных сношений (ОВЦС) Московского патриархата. 15 июля 1961 г. Священный Синод РПЦ определил протоиерея М.В. Зёрнова после пострижения в монашество и возведения в сан архимандрита назначить епископом Подольским, викарием Московской епархии, с оставлением в должности заместителя председателя ОВЦС. 26 июля того же года он принял монашеский постриг с именем Киприан в честь Московского митрополита Киприана. Архиерейскую хиротонию 6 августа 1961 г. в Трапезном храме Троице-Сергиевой лавры возглавил патриарх Алексий I. 14 ноября 1961 г. Киприан был назначен управляющим делами МП, постоянным членом Священного Синода по должности с наименованием его епископом Дмитровским, викарием Московской епархии. 29 ноября 1962 г. освобождён от управления патриаршими приходами в Финляндии, ему было поручено архипастырское наблюдение за Японским благочинием. 3 августа 1963 г. назначен помощником Крутицкого и Коломенского митрополита Питирима (Свиридова; ум. 10 августа 1963 г.) в управлении приходами Московской патриаршей области с возведением в сан архиепископа. В начала 1960 гг. Киприан считался одним из наиболее влиятельных членов Священного Синода. Во время проходившей в правление Никиты Сергеевича Хрущёва антицерковной кампании немало сделал, чтобы уменьшить ущерб, причиняемый церкви действиями советских властей. К нему часто обращались с просьбами о помощи в защите приходов, которым грозила ликвидация. Иногда его советы помогали уберечь храм от закрытия. Так, узнав о требовании представителя властей закрыть одну из трёх действующих в Костроме церквей, Киприан предложил заявить о согласии упразднить соборный храм с переносом собора в другой, но с тем, чтобы провести там ремонт, который, в свою очередь, следовало затянуть до окончания кампании по закрытию храмов. В результате все три церкви в Костроме были сохранены. Киприан старался быстро устроить на приход священнослужителей, оказавшихся за штатом после закрытия храмов. После введения властями репрессивно высокого налога на средства, получаемые приходом, Киприан добился от председателя Совета по делам РПЦ Владимира Алексеевича Куроедова разрешения на реформирование денежного содержания приходских священнослужителей.