В XV в. должность камерария получила наименование «камерленго» и окончательно стала кардинальской. 6 июля 1444 г. папа Римский Евгений IV утвердил устав коллегии прелатов-клириков при Апостольской палате, возглавляемой камерленго. Папа Римский Лев X конституцией «Licet» от 12 июля 1517 г. подтвердил, что юрисдикция камерленго распространяется не только на Рим, но и на всю территорию Папского государства. Положения данной конституции уточнил папа Римский Павел III в декабре 1544 г. При папе Римском Павле IV прерогативы камерленго были сокращены, но его преемник папа Римский Пий IV 13 ноября 1560 г. вернул их камерленго, а буллой «In eligendis» от 9 октября 1562 г. подтвердил право камерленго на управление имуществом Папского престола в период sede vacante, а также установил обязанности камерленго по организации и проведению конклава для избрания нового папы. До конца XIX в. камерленго совершал особую процедуру официальной констатации смерти папы – трижды прикасаясь небольшим серебряным молоточком ко лбу умершего папы, камерленго называл его по имени, данному при крещении, и после третьего раза провозглашал: «Vere Papa mortuus est» («Папа действительно умер»). С этого момента понтификат считался оконченным, и камерленго вступал в управление имуществом Папского престола. В конце XIX в. данная церемония была заменена составлением официального медицинского заключения, на основании которого камерленго объявлял о кончине папы. Следующим актом камерленго было изъятие так называемого перстня рыбака – личной печати Римского понтифика. На собрании кардиналов камерленго демонстрировал изъятую печать и передавал церемонимейстеру, который её разбивал. После избрания нового папы камерленго надевал ему на палец новый перстень рыбака, где было выгравировано имя нового папы. 8 декабря 1599 г. папа Римский Климент VIII утвердил полномочия камерленго по чеканке монеты в Папском государстве. В рамках предпринятой папой Сикстом V куриальной реформы и учреждения конгрегаций Римской курии значение Апостольской палаты и камерленго в управлении Папским государством стало снижаться. Папа Римский Григорий XV буллой «Romanum» от 6 марта 1621 г. ограничил власть камерленго, определив самостоятельную компетенцию казначея и прелатов-клириков Апостольской палаты, которые были обязаны лишь информировать камерленго о принимаемых решениях. В случае невозможности камерленго исполнять обязанности или при невозможности назначить камерленго эта должность замещалась про-камерарием (прокамерленго). Бреве от 20 сентября 1651 г. папа Римский Иннокентий X утвердил постоянную должность и обязанности вице-камерленго Святой Римской церкви, т.к. бывший на тот момент камерленго кардинал Антонио Барберини из-за конфликта с папой находился во Франции, но папа не пожелал нарушать традицию пожизненной должности камерленго. Папа Римский Бенедикт XIV в motu proprio от 1 марта 1742 г. разграничил полномочия камерленго и казначея, которому поручалось управление финансами Папского государства. 30 октября 1800 г. папа Римский Пий VII буллой «Post diuturnas» реформировал систему церковного управления, сократив полномочия камерленго: Апостольской палате была предоставлена самостоятельность в принятии решений, тем самым она стала независимым от камерленго трибуналом по имущественным вопросам в Папском государстве.