Указом от 24 апреля 1750 г. Синод удовлетворил ходатайство Иоанна и епископа Иосифа о разрешении возвести церковь или две «в случае нужды» и монастырские строения на отведённой Иоанну земле, а также жить в уже построенных Иоанном кельях. Епископ Иосиф вёз известие о получении разрешения, но скончался по дороге в Кизляр 1 сентября 1750 г. в Саратове (погребён 28 сентября в астраханском кафедральном соборе в честь Успения Пресвятой Богородицы). Иоанн ненадолго пережил епископа и преставился 28 марта 1751 г. В завещании Иоанн просил погрести его в гареджийском монастыре Натлисмцемели. Однако из-за «неспособного пути» братия Крестовоздвиженского монастыря упокоила его в своей обители. Брат Иоанна, отставной поручик Грузинского гусарского полка князь Н. Саакадзе, воспротивился нарушению воли умершего и выхлопотал в Синоде разрешение вывезти останки Иоанна на родину. Тело Иоанна было упокоено в Гареджи, однако ввиду запустения монастыря по приказу царя Картли Теймураза II (1744–1762 гг.) перенесено в кафедральный собор Тбилисский Сиони. Андрей Николаевич Муравьёв передаёт бытовавшее во время его посещения Грузии в сентябре 1846 г. – июле 1847 г. предание о том, что Иоанн через год после смерти являлся во сне императрице Елизавете Петровне и просил отпустить его на родину. Рассмотрение дела об имуществе Иоанна, которое святитель завещал раздать грузинским церквам и монастырям, продолжалось четыре года. Наконец, согласно указу Синода от 23 июня 1755 г., Сенат предписал имущество Иоанна «за границу в Грузию... сверив с реестром… освидетельствовав, пропустить». По мнению исследователей, почитание святителя возникло практически сразу после захоронения его в Грузии. Платон Игнатьевич Иоселиани, ссылаясь на то, что он эти сведения получил от Антиохийского  патриарха Иерофея (1850–1885 гг.), пишет, что исцеление от прикосновения к мощам святого получали не только православные, но и инославные, например, армянин-монофизит Татула, «патры» (вероятно, католические пресвитеры) Никола и Филипп, о чём стало известно из донесения жившего одно время в Грузии греческого монаха Афанасия (впоследствии Иерусалимский  патриарх Афанасий V) Иерусалимскому патриарху (очевидно, Анфиму (1788–1808 гг.). По словам А.Н. Муравьёва и П.И. Иоселиани, царь Картли-Кахети Георгий XII (1798–1800 гг.) неоднократно прибегал к молитвам Иоанна для исцеления своих детей Илии и Тамары, а также дважды открывал могилу, чтобы «целовать его мощи». 22 декабря 1800 г. католикос-патриарх Восточной Грузии Антоний II (Багратиони), царевич Юстин, архиепископ Руисский Иоанн (Макашвили) и епископ Руставский Стефан перенесли часть мощей Иоанна из Тбилисского Сиони во дворец, чтобы умирающий царь Георгий XII (ум. 28 декабря 1800 г.) мог приложиться к ним.