В завещании, составленном незадолго до смерти, Димитрий Иоаннович передал старшему сыну Василию «великое княжение» как свою вотчину. В правление Димитрия Иоанновича церковно-государственные отношения длительное время определялись тесным сотрудничеством между молодым великим князем и его воспитателем митрополитом Алексием. Впоследствии в Константинополе святителя укоряли в том, что он, став опекуном великого князя, «весь предался этому делу и презрел Божественные законы и постановления, приняв на себя вместо пасенья и поучения христиан мирское начальствование». Конечно, митрополит Алексий происходил из рода, тесно связанного с московской княжеской семьёй, он заботился о своём воспитаннике, но его поддержка молодого великого князя объяснялась не только мирскими интересами. К началу 1360 гг. положение православия на территории Киевской митрополии было неблагоприятным. Огромные территории оказались под властью литовских князей-язычников. В их владениях православие было не господствующей, а только терпимой религией. На территории Юго-Западной Руси под властью польского короля господствующей религией стал католицизм, здесь уже в 1350 гг. создавались первые католические епископства. Митрополит Алексий в молодом князе видел будущего сильного православного правителя, который объединит русские земли под своей властью и утвердит в них православную веру. В первые годы правления Димитрия Иоанновича митрополит Алексий не только направлял политику московского правительства, но и использовал средства, которые были у него как у главы Русской церкви. Так, осенью 1363 г. послы митрополита пригласили городецкого князя Бориса Константиновича в Москву, но тот отказался приехать, тогда они «церкви затвориша» в Нижнем Новгороде. Когда в спорах между тверскими князьями Тверской епископ Василий занял позицию, благоприятную для другого врага Москвы – владевшего Микулином князя Михаила Александровича, по жалобе его тверских противников в 1367 г. приставы митрополита вызвали епископа в Москву, где «про тот суд владыце Василию бышет истома и протор велик». Во второй половине 1360 гг. при участии Алексия сформировалась коалиция русских князей во главе с Димитрием Иоанновичем, которая должна была нанести поражение литовцам-язычникам и привести к объединению русских княжеств вокруг православной Москвы. Когда ряд князей нарушили свои обязательства и в начавшейся войне встали на сторону Литвы, митрополит отлучил их от церкви как вступивших в союз с язычниками против христиан. В июне 1370 г. Константинопольский патриарх Филофей Коккин (1354–1355, 1364–1376 гг.) подтвердил своим авторитетом эти санкции и призвал особыми грамотами князей, подвергшихся каре, подчиниться авторитету митрополита и заслужить прощение участием в войне с язычниками. О принятии данных мер просили совместно посол великого князя Даниил и посол митрополита Аввакум. Эти факты говорят о тесном взаимодействии Димитрия Иоанновича и Алексия. Патриарх Филофей Коккин писал великому князю, что с радостью узнал от митрополита, «как ты уважаешь и любишь его и оказываешь ему всякое послушание и благопокорение». Очевидно, что ещё и в 1370 г. великий князь оставался благодарным воспитанником святителя.