В советское время часовня находилась в ведении кремлёвского гарнизона и использовалась для армейских нужд. Во время реставрационных работ в Астраханском кремле в 1970–1980 гг. она была восстановлена, после чего в ней устроили магазин для торговли сувенирами. В 1992 г. часовню передали Астраханской епархии. В 1999 г. была изготовлена деревянная гробница, её покрывала «плащаница» с изображением святого. Мощи Кирилла почивают в часовне под спудом. По преданию, Кирилл совершил чудо, оказав помощь астраханцам при пожаре в 1599 г., спас от потопления во время бури на Волге купца Емельяна Парфентьева (в память об этом Парфентьев повелел написать образ Кирилла). Житие Кирилла было составлено во второй половине XVIII в., когда он, по мнению исследователей, уже был местночтимым святым. Жизнеописание Кирилла сохранилось в ряде списков летописи астраханского Троицкого монастыря (Астраханский историко-архитектурный музей-заповедник). Кирилл назван в «Книге, глаголемой Описание о российских святых». Известны тропарь и кондак Кириллу, память его чтилась 18 марта, в день памяти Иерусалимского епископа Кирилла I. В 2002 г. синодальная комиссия по канонизации вынесла решение о восстановлении почитания Кирилла. 31 марта 2002 г. в Успенском соборе Астрахани состоялось торжество прославления святого. Наиболее ранние сведения о существовании икон Кирилла содержатся в рассказе о чуде спасения в середине XVII в. купца из Юрьев-Польского Емельяна Парфентьева, возвращавшегося домой из Астрахани (Государственный архив Астраханской области). На Волге, близ Чёрного Яра, началась буря, грозившая потопить судно. По молитве Емельяна и его спутников явился некий старец, утихомиривший водную гладь. На вопрос о том, кто он, старец ответил: «Азм есть Астраханского Троицкого монастыря начальник игумен Кирилл». Вернувшись в Астрахань летом следующего года (1677 г.), купец в благодарность за спасение поставил «над гробом преподобного гробницу», заменив деревянную часовню каменной. Вместо прежней иконы, стоявшей у гроба Кирилла, он повелел написать житийный образ святого. По сведениям астраханского историка, краеведа и собирателя икон Александра Сергеевича Маркова, житийная икона была почитаема как чудотворная, исцелявшая больных, но в Астрахани о существовании списков этой иконы неизвестно, не выявлено также «ни одного дореволюционного иконописного изображения преподобного Кирилла». Указания о том, как писать образ Кирилла, появляются в иконописных подлинниках начиная с XVIII в.; благодаря деятельности старообрядцев по собиранию свода русских святых иконография была сохранена в подлинниках XIX в. и на иконах «Собор русских святых». В подлинниках внешность Кирилла может уподобляться облику Кирилла Белозерского или Сергия Радонежского, а описание – содержаться под двумя датами памяти: 18 марта и 5 февраля.