В 1639 г. Сенат Венеции детально определил полномочия Закинфского архиепископа, запретив впредь совмещение этой должности с хорепископским саном. В 1718 г. было определено, что отныне архиепископ будет избираться попеременно из среды кефалинийского и закинфского духовенства. После падения итальянского господства и захвата Закинфа в конце XVIII в. русской эскадрой под руководством адмирала Фёдора Фёдоровича Ушакова на острове была учреждена архиерейская кафедра, которая оставалась незанятой вплоть до 1824 г. Тогда с согласия Константинопольского патриарха и английского наместника Томаса Мейтленда протоиерей Георгий Гарзонис стал митрополитом Закинфа. С 1994 г. митрополитом Закинфа является Хризостом (Синетос). Часть произведений церковного искусства была перенесена на Закинф после завоевания Крита турками в 1669 г. Статус памятника архитектуры имеют находящиеся в городе Закинтос храмы Всех Святых (1617 г.), Николая Чудотворца «тон Ксенон», Святой Троицы, Богородицы Фанеромени (1650 г.), Богородицы Владычицы ангелов (1687 г.), Дионисия Закинфского (XVII в.) и др.; исследователям известны также церковь святого Мавры в деревне Махерадо с примечательным иконостасом, святой Марины в Айия-Марине. Почти все островные храмы сильно пострадали от землетрясения 1953 г. В митрополии исследователям наиболее известен монастырь Преображения Господня на островах Строфадес, основанный в первой половине XIII в. никейским императором Феодором I Ласкарем (1204–1221 гг.), частично разрушенный землетрясением 1997 г. Исследователям известны также монастырь Аммос в городе Закинтос, основанный в 1535 г. монастырь святого Георгия «тон Кримнон» на северо-западном побережье, существующие с XVI в. обители Богородицы Спилеотиссы близ деревни Ортоньес и святого Иоанна Предтечи близ села Катастари, разрушенный монастырь Богородицы Скопиотиссы. В XX в. был создан женский исихастирий (пустынь) Богородицы Элефтеротрии близ села Лагоподо. Основанный в XV в. монастырь Богородицы Анафонитрии на северо-западном побережье в настоящее время используется как приходская церковь. Особенностью богослужения Страстной седмицы на Закинфе исследователи называют использование так называемой критской музыки, в которой в отличие от византийской церковной музыки применяются три дополнительных гласа. Дважды в год на острове отмечается память Дионисия Закинфского. В настоящее время Закинфская митрополия насчитывает 61 приходский храм, 30 парекклисионов, 29 экзокклисионов (сельских часовен), 15 кладбищенских и 108 домашних церквей. Действуют четыре мужских монастыря: монастырь Дионисия Закинфского (с подчинённой ему обителью в честь Преображения Господня на островах Строфадес), святого Георгия «тон Кримнон», Богородицы Спилеотиссы, святого Иоанна Предтечи, а также женский исихастирий Богородицы Элефтеротрии.