Это – один из памятников, ставший наряду с храмом Гроба Господня архетипом мартириев (усыпальниц) и образцом для архитектурного оформления святых мест христианского мира. Как пишут историки церкви Евсевий Кесарийский (около 263 – 340 гг.) и Кирилл Скифопольский (около 525 – около 558 гг.), храмы Рождества в Вифлееме и Гроба Господня в Иерусалиме строились не для служения литургии, а для того, чтобы каждый верующий мог увидеть места рождения, погребения и воскресения Иисуса Христа. Современная базилика – единственный христианский храм в Палестине, который сохранился в целости (хотя и с рядом перестроек) с домусульманского периода и богослужение в котором практически непрерывно продолжается с ранневизантийской эпохи. Первый храм Рождества над пещерой, которой поклонялись как месту рождения Иисуса, был построен императором Константином I Великим (323–337 гг.) и его матерью императрицей Еленой. Храм освятили 31 мая 339 г., но церковь описана уже в Бурдигальском итинерарии (333 г.). С этого момента Вифлеем занял важное место в истории христианского искусства, благодаря как высокому уровню художественного и архитектурного обрамления святыни, так и тому влиянию, которое образ пещер оказал на сложение иконографии Рождества. Церковь вошла в число четырёх главных храмов Святой земли наряду с храмами над Голгофой, Гроба Господня и Вознесения на Елеонской горе, и стала прототипом многих христианских сооружений последующих эпох. Сведения о храме IV в. (разрушен в 529 г.) дают исследователям в основном археологические раскопки, проведённые в годы Британского мандата департаментом древностей (1934–1936 гг.). На 50–60 см ниже уровня нынешнего пола были найдены основания стен, базы колонн, мозаичное мощение полов. Раскопки показали, что храм погиб при пожаре (открыт толстый слой пепла, обгорелого дерева и битой черепицы), а затем был разобран, так что его внешний облик восстанавливается только гипотетически. Как выяснили исследователи, храм эпохи императора Константина I Великого делился в плане на три части: прямоугольный атриум на западе, 5-нефная базилика и октагональная церковь над пещерой на востоке. Базилика, перекрытая по балкам, была в плане почти квадратной (27,70х26,80 м изнутри) и делилась девятью колоннами (диаметр 1 м) на десять компартиментов (что именно несли колонны, архитрав или аркаду, исследователи не выяснили). Главный неф (шириной 10 м) фланкировали сдвоенные боковые проходы (шириной 3 и 3,5 м). Храм имел строгую осевую композицию: центральная ось трёх главных частей совпадала; насквозь проходили также оси двух внутренних нефов. На эти оси были «нанизаны» двери атриума, базилики и угловых (треугольные в плане) помещений октагона. Но крайние боковые нефы не сообщались напрямую ни с атриумом, ни с восточными пастофориями (прямоугольными боковыми помещениями). Стены базилики были украшены фресковой и мозаичной росписями на религиозные сюжеты, полы вымощены мозаикой (геометрические и растительные орнаменты, изображения животных). Среди них внимание исследователей привлекает панель с мозаикой, в которую вписана монограмма «ΙΧΘΥΣ» (т.е. рыба, аббревиатура греческих слов «Иисус Христос Божий Сын Спаситель»), найденная в апсиде и относимая к V или к IV в.  Октагон (диаметр 18,6 м) имел сторону в 7,9 м, а в ширину был равен трём центральным нефам базилики. Пол был поднят выше уровня нефов базилики на три ступени. В центре стоял октагональный подиум, также в три ступени, середину которого прорезал круглый световой колодец (oculus; шириной 3,85 м), напрямую открывавшийся в пещеру под ним (общее мнение ученых, за исключением Б. Багатти). Остатки опор по периметру колодца позволяют исследователям думать, что световой колодец был увенчан киворием или окружён невысоким барьером. Не было найдено никаких остатков престола, причём Кроуфут предполагал, что в храме он изначально не был предусмотрен (как в храме Гроба Господня), так же как возможность спуска в пещеру (большинство учёных считают, что в пещеру спускались, попадая в её западную часть по узкой лестнице в восточном конце главного нефа базилики). Исследователи подчёркивают, что в целом план базилики очень близок плану храма Гроба Господня в Иерусалиме, с поправками на различный облик самих святынь, хотя собственно мемория в Вифлееме не была отделена от зала базилики, как в Иерусалиме, но архитектурно эти элементы в обоих случаях связаны мало. Первая базилика Рождества была полностью разрушена в 529 г., во время восстания против византийцев в Самарии. Вскоре по просьбе преподобного Саввы Освященного (439–532 гг.), создателя Иерусалимского устава, её полностью отстроили мастера, присланные императором Юстинианом I Великим (527–565 гг.), о чём сообщает Александрийский патриарх Евтихий (933–940 гг.). При этом храм был существенно изменён в своей наиболее важной восточной части и приспособлен для литургии. Кроме того, он стал крупнее и роскошнее, что вполне отвечало запросам ктитора.