В 1600 г. в монастыре возвели деревянную Успенскую церковь, антиминс которой был подписан в том же году Новгородским архиепископом Питиримом; в церкви освятили два придела: во имя апостола Иоанна Богослова (антиминс 1602 г.) и великомученицы Екатерины (антиминс 1605 г.). Успенский храм существовал до сер. ХIХ в. К 1842 г. он обветшал, в 1843 г. его опечатали, утварь перенесли в Никольскую церковь (Государственный архив Архангельской области). В 1846–1847 гг. Успенский храм перенесли в Польский приход на реке Кодина и освятили в честь Богоявления. Никольская церковь, построенная в 1661 г. (антиминс подписан Новгородским митрополитом Корнилием в 1670 г.), к середине ХIХ в. также обветшала. Новый Никольский храм был построен в 1865 г., освящён в 1867 г., в тёплой трапезе устроили придел во имя великомученицы Екатерины. В ХIХ в. в часовне над могилой Кирилла ежегодно 10 июня служили по нему панихиду (Государственный архив Архангельской области). В 1658 г. Сырьинский монастырь вместе с принадлежавшими ему 22 крестьянскими дворами был приписан к Кий-Островскому Крестному Онежскому мужскому монастырю, незадолго до этого учреждённому патриархом Никоном (таким образом, сырьинские иноки положили начало монашеской жизни на Кий-Острове). В 1764 г. Сырьинскую обитель упразднили и преобразовали в приход; до 1836 г. приход был самостоятельным, затем его храмы входили в состав Чекуевского, Верхнемудьюжского и Нижнемудьюжского приходов Онежского уезда. К началу XXI в. на месте бывшего Успенского Сырьинского монастыря уцелели Никольская церковь (не действует) и Кирилловская часовня, где под спудом почивают мощи Кирилла. Среди окрестных жителей сложилась традиция паломничества «на Сырью» к раке Кирилла. Канонизацией Кирилла исследователи считают включение его имени в Собор всех святых, в земле Российской просиявших, состав которого был определён в середине 1970 гг. при подготовке к изданию богослужебных Миней. Канонизация подтверждена включением преподобного с мирским именем Кириак в Собор Карельских святых, новое празднование которому (21 мая) установлено по благословению патриарха Алексия II (Ридигера) в 2004 г. По документам изображения Кирилла в Сырьинском монастыре не значатся. В часовне над мощами Кирилла в разное время упоминаются иконы соимённых ему святых: Кирилла Александрийского и Кирилла Белозерского. Уже в начале ХVIII в. была «в монастыре на северной стороне соборныя Успенския церкви над началником тоя ж обители игуменом Кириллом часовня ветхая деревянная, а в ней образа Афанасия и Кирилла Александрийских» (Российский государственный архив древних актов. «Переписная книга Сырьенской пустыни». 1702 г.). Эту информацию подтверждают все последующие описи часовни, например, 1738–1740 гг. («образ Афанасия и Кирилла Александрийских древянной» – Государственный архив Новгородской области. «Ведомости Крестного монастыря и приписной к нему пустыни». 1738–1740 гг.). С ХIХ в. в описях указывалась и рака святого: «На гробнице одежда набойки пёстрой» (Государственный архив Архангельской области. «Описи Онежской округи». 1802 г.); «…один образ Афанасия и Кирилла Александрийских пятничный, на гробнице одежда выбойчата» (Государственный архив Архангельской области. «Опись церковного имущества Сырьенского прихода, приписанного к Верхнемудьюгскому приходу Онежского уезда за 1842 г.»).