По мнению Евгения Евстигнеевича Голубинского, местное почитание Иоасафа началось сразу после его кончины. Основываясь на «Сказании о Спасо-Каменном монастыре» и на Житии Иоасафа, протоиерей Василий Максимович Верюжский полагал, что насельники Спасо-Каменного монастыря решили не погребать тело князя, но поставили его раку перед иконостасом на правой стороне храма, «чтобы всегда иметь его перед глазами и подражать его житию». Согласно Житию, после пожара 1476 г. старец Мартиниан (Сокольников) собрал мощи Иоасафа в ковчег, который поместили под престолом храма, часть мощей была вложена в крест. В 1650 г. по благословению Вологодского архиепископа Маркеелла мощи были перенесены в специально устроенную гробницу в каменной Преображенской церкви у южных ворот обители, возле стены. В Кайдаловских святцах конца XVII в. под 10 июня отмечен праздник перенесения мощей Иоасафа. Тогда же крест с частицами мощей святого обложили серебром и поместили на гробнице Иоасафа. В Житии сообщается, что в монастыре существовали «издавна написанные» иконы Иоасафа: одна находилась на аналое, другая – на гробнице святого. Имя «преподобнаго отца Иасафа, иже на Кубенском озере Каменном монастыре» внёс в свой Месяцеслов келарь Троице-Сергиева монастыря Симон (Азарьин) без указания дня памяти (Российская государственная библиотека, около середины 1650 гг.). Память святого под 10 сентября указана в «Описании о российских святых» (списки XVIII–XIX вв.). Житие Иоасафа поместил в «Алфавите русских святых» старообрядческий монах Иона Керженский (Ярославский музей-заповедник). После пожара 24 июля 1774 г. Спасо-Каменный монастырь был упразднён, братия переведена в вологодский в честь Сошествия Святого Духа на апостолов монастырь, куда вместе с уцелевшим от пожара имуществом были переданы и мощи Иоасафа. С этого времени Свято-Духов монастырь стал именоваться Спасо-Каменным. Сначала мощи святого находились в соборе в честь Сошествия Святого Духа на апостолов, откуда 27 ноября 1867 г. были перенесены в церковь в честь иконы Божьей Матери «Знамение», с южной стороны которой был освящён придел во имя Иоасафа. В 1801 г. Спасо-Каменный монастырь был восстановлен с наименованием его Спасо-Преображенской Белавинской пустынью. В 1892 г. ковчег с мощами Иоасафа был перемещён из Свято-Духова монастыря в Белавинскую пустынь, которая с того времени стала вновь называться Спасо-Каменным монастырём. Крест с частицами мощей преподобного остался в Свято-Духовом монастыре. В 1925 г. Спасо-Каменный монастырь был закрыт. В настоящее время ковчег с мощами Иоасафа находится в верхнем храме кафедрального собора в честь Рождества Пресвятой Богородицы в Вологде. Канонизация святого подтверждена включением его имени в Собор Вологодских святых, празднование которому было установлено в 1841 г.