Иван Иванович представлен рядом со своим сыном князем Дмитрием Ивановичем. Росписи созданы в 1652–1666 гг., их иконография восходит ко времени царя Ивана IV Васильевича Грозного (1564–1565 гг.). В Голицынском и Шумиловском томах Лицевого летописного свода 1570 гг. (Российская национальная библиотека) есть миниатюры, иллюстрирующие основные события жизни Ивана Ивановича. На нём, как правило, княжеские одежды разных цветов: кафтан, шуба с меховым воротником, шапка с меховым отворотом; иногда он представлен в воинском облачении, в сцене погребения – в схиме (или саване). Индивидуальных отличий его иконография в летописном своде не имеет. В Голицынском томе Иван Иванович изображён всего на двух миниатюрах: в сцене рождения Ивана Ивановича и с князем Андреем Меньшим в сцене встречи великого князя Ивана III Васильевича, вернувшегося в Москву из Новгорода. Основное повествование о жизни и деятельности Ивана Ивановича содержится в Шумиловском томе Лицевого летописного свода. Иван Иванович вместе с отцом великим князем Иваном III Васильевичем запечатлён на большинстве миниатюр, посвящённых обретению останков церковных и светских деятелей Московского митрополита Петра, митрополитов Киприана, Фотия, Ионы, Феогноста и великого князя Юрия Даниловича, митрополита Филиппа, перенесению их мощей в Успенский собор Московского Кремля. Хотя в тексте упоминается, что Иван Иванович присутствовал при венчании великого князя Ивана III Васильевича с Софьей Палеолог, идентифицировать его на миниатюре не исследователям представляется возможным. Проиллюстрированы события, которые произошли в период правления Ивана Ивановича в Москве во время похода великого князя Ивана III Васильевича в Новгород, брак с Еленой Волошанкой, рождение сына Димитрия, взятие Твери, погребение князя Михаила Верейского. Несколько миниатюр посвящено «стоянию на Угре», на одной из них во главе направляющегося к Боровску войска показан великий князь Иван III Васильевич на коне, за ним также верхом Иван Иванович в воинских латах, княжеской зелёной шубе и красной шапке. На миниатюре, иллюстрирующей «конец посланию» Ростовского архиепископа Вассиана I (Рыло) «на Югру», оба князя представлены слева на двойном троне. Иван Иванович, как полагают исследователи, на первом плане, он меньшего роста, в коричневом кафтане, зелёной шубе и шапке. Обе его руки вытянуты вперёд, в сторону стоящих перед ним людей. Завершает историю Ивана Ивановича цикл миниатюр, посвящённый его болезни, лечению и смерти.