Некоторое время служил на Псковском подворье учителем певчих архиепископа Рязанского Филарета, с 1827 г. – законоучитель и настоятель Александро-Невской церкви второго Кадетского корпуса Санкт-Петербурга. В 1828 г. причислен к соборным иеромонахам Александро-Невской лавры, в 1829 г. Комиссией духовных училищ назначен бакалавром Санкт-Петербургской духовной академии по богословскому классу. В 1830 г. состоялось назначение архимандрита Иннокентия (Борисова) ректором Киевской духовной академии. Знавший о крепкой дружбе Иеремии и архимандрита Иннокентия Санкт-Петербургский митрополит Серафим (Глаголевский) предложил Комиссии духовных училищ назначить Иеремию инспектором Киевской духовной академии. Это произошло 4 сентября, а 5 октября того же года в Александро-Невской лавре Ревельским епископом Никанором (Клементьевским) Иеремия был возведён в сан архимандрита. С 1834 г. – ректор Киевской духовной семинарии, член консистории и настоятель киевского Выдубицкого Всеволожа во имя архангела Михаила монастыря. В 1832 г. обозревал Орловскую и Воронежскую семинарии и училища, в 1837 г. по поручению Киевского митрополита Филарета (Амфитеатрова) – монастыри Киевской епархии, в 1838–1840 гг. – Волынскую, Херсонскую и Кишинёвскую семинарии. С 1837 г. – председатель Комитета по устроению Киево-Софийского духовного училища, с 1838 г. – настоятель киевского Братского монастыря, с 1839 г. – ректор Киевской духовной академии. Внутренняя жизнь Киевских духовных школ, взаимоотношения Иеремии, архимандрита Иннокентия и журналиста Виктора Ипатьевича Аскоченского описал Николай Семёнович Лесков в очерке «Печерские антики». 8 марта 1841 г. Иеремия был утверждён, 3 апреля наречён, 6 апреля того же года хиротонисан во епископа Чигиринского, викария Киевской митрополии. Хиротонию в Великой церкви Киево-Печерской лавры совершили митрополит Киевский Филарет, епископ Вологодский Иннокентий (Борисов) и бывший епископ Смоленский Иосиф (Величковский). Став ближайшим помощником митрополита Филарета (Амфитеатрова), пользовался уважением и монашествующих и профессуры. Совершил постриг, рукоположил во иерея Феофана Затворника, рукоположил в сан иерея будущего Московского  митрополита Макария (Булгакова). Согласно запискам Иеремии, однажды в сонном видении ему открылось, что надлежит «зажечь свечку» в тёмном храме – возглавить новую епархию.