По мнению исследователей, после него игуменом стал Макарий Глушицкий, который с 12 лет жил во внутренней келье основателя. Насельниками Глушицкого монастыря были преподобные Тарасий Глушицкий и Григорий Пельшемский, пострижениками – Филипп Рабангский, Феодосий Глушицкий и Стефан Комельский. В XV в. ученики Дионисия основали Семигородную Успенскую пустынь Кадниковского уезда. Игумен Никон 5 мая 1502 г. был хиротонисан во епископа Вологодского и Великопермского (похоронен в Сосновецком монастыре). Согласно завещанию Дионисия 1436 г., Глушицкий монастырь владел 20 пустошами, а также пожнями и наволоками на реке Сухоне и её притоках – Шире, Паве, Пучкасе. 4 марта 1448 г. великий князь Василий II Васильевич Тёмный дал игумену Амфилохию жалованную и несудимую грамоту на часть этой земли и на восемь пустошей близ монастыря (Олексейковскую, Труфанкову, Дмитрокову, Савкинскую, Меженинскую, Шеринскую, Онтуфьевскую, Васильевскую, которые «лежат... пусты... и дворов на них нет ни кола»). Глушицкий монастырь получил право «перезыва» людей из «иных княжений», а также был освобождён от налогов и наместнического суда. К 1460–1470 гг. здесь возникли деревни. Как полагают исследователи, в 1528 г., во время посещения Глушицкого монастыря великий князь Василий III Иванович и Елена Васильевна Глинская подтвердили иммунитетную грамоту Глушицкого монастыря на тони по реке Сухоне, данную в XV в. Вологодским князем Андреем Васильевичем. В 1543/1544 г. Глушицкий монастырь владел около 70 поселениями, в том числе более 20 починками. Жалованными грамотами царей Ивана IV Васильевича от 5 июля 1548 г., Бориса Фёдоровича Годунова от 15 января 1600 г., Василия Ивановича Шуйского от 27 июня 1606 г., Михаила Фёдоровича Романова от 9 января 1614 и 9 мая 1621 г. Глушицкий монастырь наделялся землями и рядом льгот. По описи 1679 г., монастырь владел пятью сёлами и 28 деревнями, в которых находились 158 крестьянских и бобыльских дворов и три мельницы. В каждом селе находился монастырский двор. В разное время к Глушицкому монастырю было приписано девять монастырей и пустыней; имелось подворье в Вологде. В начале XVI в. монастырь перешёл из ведения Ростовской епархии к Вологодской епархии. Игумен монастыря ставился уже Вологодским епископом по челобитью братии. В XVI в. Глушицкий монастырь был степенным, среди вологодских обителей занимал четвёртое место после Спасо-Каменного, Димириева Прилуцкого и Павлова Обнорского монастырей. Царь Иван IV Грозный в послании старцам Кириллова Белозерского монастыря писал, что «в наших глазах у Дионисия преподобного на Глушицах и у великого чудотворца Александра на Свири бояре не постригаются, и монастыри эти процветают постническими подвигами». Однако с конца XVI в. значение монастыря начало постепенно падать.