Отношения Геронтия с московским великим князем до конца 1470 гг. сохраняли характер взаимной поддержки. Всё возрастающий в собственном самосознании князь, особенно под влиянием идей о переходе к нему власти византийских кесарей, что и фактически до некоторой степени произошло через его брак с племянницей последнего из императоров, Зрей Палеолог, всё чаще и смелее начинал вмешиваться в церковные дела. Митрополит же, поставляемый князем, начинал понемногу терять свою прежнюю силу и независимость, какую имел от связи с Константинопольским патриархом. В 1477 г. по благословению Геронтия и освящённого Собора начался поход на Новгород, который привёл к окончательной ликвидации новгородской государственности. Однако со временем умножались случаи вмешательства светской власти в церковные дела. В 1478 г. великий князь произвёл частичное изъятие церковной недвижимой собственности в присоединённой Новгородской земле. Исследователи полагают, что после 1479 г. прекратились пожалования Ивана III Васильевича (1440–1505 гг.) митрополичьему дому. Шло планомерное сокращение иммунитетных прав митрополичьей кафедры, её земли всё чаще жаловались великим князем в условное владение служилым людям. Проявлением нарушения главой государства церковных установлений стало то, что при закладке в 1479 г. на московском посаде церкви во имя Иоанна Златоуста (небесного покровителя великого князя) Иоанн III сделал «игумна» этого храма «выше всех соборных попов и игуменов града Москвы и загородскых попов». По мнению исследователей, одной из причин охлаждения отношений между Геронтием и Иоанном III было различное представление о порядке избрания митрополита. Геронтий (как и его предшественники на кафедре, начиная со святителя Ионы) считал себя вправе «благословить» при жизни преемника (об этом свидетельствует повольная грамота Тверского епископа Вассиана 1477 г., в которой Тверской архиерей обещает «не отступать» от Геронтия и от его преемника, «кого Бог избереть, и благодать Святого Духа, и отец нашь святейший митрополит Геронтий всея Русии кого на то на своё место, на Рускую митрополию, благословить ко престолу Пречистыа Богоматери и ко гробу святого чюдотворца Петра». Великий князь стремился сам распоряжаться высшими церковными должностями, о чём говорят сведе́ние по его инициативе с кафедры Новгородского архиепископа Феофила в начале 1480 г. и поставление после смерти Геронтия по воле Иоанна III митрополитами Зосимы Брадатого (1490–1495 гг.), затем Симона Чижа (1495–1511 гг.), а также смещение митрополита Зосимы в 1495 г. В 1478/1479 г. возник спор между верейско-белозерским князем Михаилом Андреевичем и Ростовским архиепископом Вассианом I (Рыло) о подчинённости Кириллова Белозерского в честь Успения Пресвятой Богородицы мужского монастыря. Когда архиепископ Вассиан назначил в монастырь игумена, этому воспротивился князь Михаил Андреевич, ссылаясь на восходящее к преподобному Кириллу Белозерскому и князю Андрею Дмитриевичу право патроната князя над монастырём, подтверждённое жалованной грамотой 1473 г. Геронтий после судебного разбирательства поддержал белозерского князя, велев судить «по старине». По воле великого князя Иоанна III, который угрожал митрополиту соборным судом, если он не примет сторону Ростовского архиепископа, грамота Геронтия князю Михаилу Андреевичу была изъята и уничтожена (её текст сохранился в составе копийной книги Кириллова Белозерского монастыря).