Успенский монастырь на Волоке, позднее известный как Иосифов Волоколамский. Основатель монастыря принёс с собой ещё три иконы Богородицы: две – связаны, по мнению составителей описи, с Андреем Рублёвым, третья – приписывается ему на основании устных сведений («кажуть, Рублёва письма»). Эти факты свидетельствуют не только об установлении не позже 1476–1479 гг. тесных контактов молодого Дионисия с таким же относительно молодым монастырским старцем, о высокой оценке иконописца Иосифом Волоцким уже на раннем этапе творчества, но и о едва ли не всеобщем признании художника наряду с руководителем работ – симоновским старцем Митрофаном. У исследователей есть основания полагать, что Иосиф получил иконы «Андреева писма» от Митрофана или Дионисия, и что все они происходили из Симонова монастыря. С пребыванием художников в Пафнутиевом Боровском монастыре между 1467 и 1476 гг. связан рассказ в Житии преподобного Пафнутия «Чюдо святаго о Дионисии иконнике». В нём говорится о болезни художника, который во время работы над росписью нарушил заповедь игумена о воздержании и принёс с собой в монастырь «мирское»: «Взяша едино ходило агнече печено во обитель на вечерю с яици учинено...» Пафнутий дал исцеление Дионисию, «ногам его зело болезненным» и его телу, «яко един струп слияся». Этот эпизод, вырванный из контекста житийного повествования, неправомерно рассматривался как завуалированный намёк на соперничество Митрофана и Дионисия. Следующие открытия, в частности, синодиков XVII в. Кириллова Белозерского монастыря, где наряду с записью «рода» Дионисия включён «род старца Митрофана Иконника», свидетельствуют о поддерживавшихся длительное время тесных связях учителя и ученика, о сохранении памяти о симоновском старце, по крайней мере, во втором поколении семейства (запись была внесена в протограф по инициативе одного из наследников Дионисия, по-видимому, Феодосия). Изображение указанного эпизода имеется в росписи 1644 г. ныне существующего Рождественского собора 1580 гг.в житийном цикле святого на северной стене в нижнем ярусе. Чудо о Дионисии представлено в двух сценах: нарушение заповедей игумена и исцеление, где Пафнутий изображён благословляющим склонённого перед ним художника в возрасте «средовека» (определение сопровождающих его юношей как сыновей Владимира и Феодосия исследователям кажется сомнительным, поскольку в отличие от серии житийных сочинений об Иосифе Волоцком «Житие» Пафнутия о них не упоминает). Вскоре после основания Волоколамского монастыря Дионисий получил заказ на создание иконостаса для первого деревянного Успенского храма. После возведения каменного собора (1485 г.) и других монастырских сооружений разобранный иконостас распределили между ними. В монастырских описях 1545 и 1572 гг. (первая утрачена, вторая – в Российском государственном архиве древних актов) он именуется «старым».