Дионисий изображён на иконах «Все святые, в земле Русской просиявшие» письма монахини Иулиании Соколовой конца 1920 – начала 1930 гг., начала 1950 гг., конца 1950 гг. (ризница Троице-Сергиевой лавры, Данилов мужской монастырь в Москве) и современных повторениях. В разработанных ею же в середине XX в. композициях «Собор святителей, в земле Российской просиявших» (в группе Суздальских чудотворцев, в митре) и «Святые первосвятители всея Руси» (митрополичьи палаты Троице-Сергиевой лавры) – в группе Киевских святителей на фоне собора Святой Софии в Киеве, в архиерейской мантии и белом клобуке, с раскрытыми ладонями. В конце XX – начале XXI вв. было выполнено несколько икон Дионисия (в том числе резных и шитых), находящихся в нижегородском Печерском монастыре и в церкви Святой Троицы в Троицкой слободе в Москве (подворье Троице-Сергиевой лавры), – поясные и ростовые, как правило, в фелони, митре, с Евангелием в левой руке. Облик святого обычно соответствует описаниям иконописных подлинников, хотя в некоторых произведениях Дионисий представлен не старцем, а средовеком с короткой бородой и длинными волосами. Иногда святитель изображён в саккосе, что, вероятно, отражает факт его поставления в Русские митрополиты (1384 г.), но при этом не в белом, а в чёрном клобуке. В Печерском монастыре существует образ Дионисия с Печерской иконой Божьей Матери в руках (образ хранился в обители, по позднему преданию, принадлежал святителю). На некоторых иконах фоном служит панорама Печерского монастыря. Современными иконописцами разработана иконография житийного цикла Дионисия в кратком варианте – икона с четырьмя клеймами (подворье Троице-Сергиевой лавры): Дионисий отсылает иноков на проповедь, татарин Сарайка стреляет в Дионисия из лука, Дионисий обличает стригольников в Пскове, патриарх Константинопольский поставляет Дионисия в митрополиты. Развёрнутый житийный цикл представлен на иконе с 18 клеймами из Вознесенского собора Печерского монастыря. Сюжеты «Жития Дионисия» также включены в состав росписи 2003 г. трапезной Вознесенского собора Печерского монастыря: основание Печерского монастыря; князь Борис Константинович испрашивает у Дионисия его ученика преподобного Евфимия для основания обители в Суздале; святитель Алексий Московский поставляет Дионисия в епископы; осуждение и взятие под стражу святителя; преподобный Сергий Радонежский поручается за Дионисия; святитель отправляется в Константинополь, Дионисий прибывает в Константинополь; заточение святителя в Киеве и др.