В 1924 г. поднялся вопрос о перестройке собора Александра Невского и всей территории Тоомпеа в «Пантеон эстонской независимости». Проект не был реализован. В октябре 1928 г. в Государственное Собрание был внесён законопроект о разрушении собора к 1 мая 1929 г. 23 октября 1929 г. епископ Печерский Иоанн (Булин), несколько пасторов Евангелическо-лютеранской церкви Эстонии, представители православного населения Эстонии и даже лютеранская общественность направили главе государства и председателю Государственного Собрания обращение с просьбой не допустить уничтожения святыни. На сторону православного населения встала Прибалтийская конференция Международного союза мира, пожелавшая, «чтобы таковой проект был снят с повестки дня», а также деятели левых оппозиционных партий в парламенте. В 1936 г. из Преображенского собора в собор Александра Невского была перенесена кафедра Эстонской апостольской православной церкви (ЭАПЦ), возглавляемая митрополитом Александром (Паулусом), который начиная с 1922 г. отстаивал существование собора. В конце 1936 г. настоятелем собора стал протоиерей Николай Пятс, брат президента Эстонской Республики. В том же году русский приход Нарвской епархии покинул стены храма, и до 1940 г. собор Александра Невского занимал эстонский православный приход, переведённый из Симеоновской церкви, служба велась на эстонском языке. Перемещение приходов помогло сохранить собор Александра Невского, хотя с куполов собора была снята позолота, в храме повешен маятник Фуко. В 1940 г., когда автономный статус Эстонской церкви в юрисдикции РПЦ был восстановлен, русский приход вернулся в стены собора. В период оккупации Эстонии немецкими войсками в 1941–1944 гг. собор Александра Невского был закрыт. Восстановлен и открыт в мае 1945 г. попечением архиепископа Нарвского Павла (Дмитровского). В подготовке собора к освящению участвовал старший иподиакон архиепископа Павла, будущий Патриарх Московский и всея Руси Алексий II (Ридигер), архиерейская хиротония которого состоялась 3 сентября 1961 г. в соборе Александра Невского. В начале 1960 гг., управляя Таллиннской епархией, епископ Алексий не допустил перестройки собора под планетарий. В 1991 г. собору был возвращён подвальный этаж, где прежде располагалась Андреевская церковь, помещение которой в 1947 г. было занято под бомбоубежище, затем под книгохранилище. С 1992 г. православные приходы на территории Эстонии из-за нерешённости вопроса о регистрации эстонским правительством Устава ЭАПЦ (в юрисдикции Московского патриархата) лишены легального статуса. Приход собора Александра Невского на своём собрании 14 марта 1999 г. принял решение об обращении к Патриарху Московскому и всея Руси Алексию II с просьбой о принятии собора в своё непосредственное подчинение. 16 марта 1999 г. в МВД Эстонии был зарегистрирован устав прихода. Собор получил статус ставропигиального, деятельность прихода была приравнена к функциям официального представительства Московского патриархата в Эстонии с сохранением в нём кафедры предстоятеля ЭАПЦ (Московского патриархата). Исполняющим обязанности настоятеля прихода и представителем Московского патриархата в Эстонии патриарх Алексий II назначил архимандрита Елисея (Ганабу). С 1 июня 2000 г. настоятелем собора Александра Невского является клирик ЭПЦ МП – протоиерей Сергий Иванников. При соборе действует воскресная школа для взрослых (с 1989 г.), иконописный кружок, проводятся Рождественские чтения, концерты церковных хоров, выставки. 27 июня 2000 г. в стенах собора Александра Невского состоялся Собор Эстонской церкви (Московского патриархата). 12 сентября 1995 г. отмечалось 100-летие закладки, 16 мая 2000 г. – 100-летие освящения собора.