В 1483 г. были обретены его нетленные мощи, от которых, как пишут, начались чудотворения. В том же году по повелению епископа Вассиана (Оболенского) и по благословению игумена Геронтия иноком Жёлтикова монастыря Феодосием были составлены стихиры и канон Арсению (имя автора указано в списке службы: Российская государственная библиотека, середина XVI в.); в Похвальном слове Арсению также есть указание на составление службы в 1483 г. Местное празднование святителю было установлено на Соборе 1547 г. Первое датированное чудо Арсения относится к 1556 г. – чудо воскрешения из мёртвых рыбака Терентия, который, хотя и прибегал с верой в молитве к Арсению, однако умер от чрезмерного винопития. Родители, сокрушаясь, упрекали святого в том, что он попустил Терентию умереть в обители, созданной святым. Услышав молитвы родных, Арсений «вложы в мертваго ч(е)л(о)в(е)ка д(у)шу». Автор повествования о чуде, инок Феодосий (не тот, который составил службу), говорит, что сам видел воскресшего и слышал от него рассказ о чуде. О воскрешении Терентия стало известно Тверскому епископу Акакию, который совершил крестный ход в монастыре и по повелению царя Ивана IV Васильевича Грозного и по благословению Московского  митрополита Афанасия учредил в монастыре архимандритию. Другое чудо совершилось в 1594 г.: с верой приложившись к раке святителя, излечился от паралича бывший певчий Спасо-Преображенского собора Михаил Лаптев. В 1654 г., по сообщению одной из редакций пространного Жития, патриарх Никон освидетельствовал мощи Арсения. Обнаружив их нетленными, он благословил изготовить для них новое облачение и по просьбе архиепископа Лаврентия прислал деревянную раку, в которой из Соловецкого монастыря в Москву перевозили мощи Филиппа II (Колычёва). В 1655 г. мощи Арсения были перенесены из деревянной церкви святых Антония и Феодосия, где они временно пребывали с 1637 г., в обновлённый Успенский собор Жёлтикова монастыря и положены в раку, присланную патриархом Никоном. В 1655–1656 гг. была составлена служба на перенесение мощей, что исследователи считают установлением общецерковного почитания Арсения. В Москве на Тверском подворье (современный Кузнецкий мост, 11) с 1690 г. существовала церковь во имя Арсения. В 1734 г. мощи Арсения переложили в серебряную раку, деревянная была передана в Отрочь монастырь. В XIX – начале XX вв. в Жёлтикове монастыре хранился гроб из белого камня, выдолбленный, по преданию, святителем. В начале XX в. Вениамин (Федченков), бывший тогда ректором Тверской духовной семинарии, осмотрев мощи Арсения, подтвердил их нетленность. В 1904 г. по благословению Тверского архиепископа Димитрия (Самбикина) было установлено празднование Собору Тверских святых в первую неделю после 29 июня, когда праздновалось перенесение мощей Арсения, в этот день в Твери совершался крестный ход в Жёлтиков монастырь; празднование Собору возобновилось в 1979 г. по благословению архиепископа Калининского и Кашинского Алексия (Коноплёва). Мощи Арсения были вскрыты в 1919 г., последний раз они упоминаются в акте за 1930 г., их современное местонахождение неизвестно. Частица его мощей помещена в один из мощевиков, хранящихся в Серапионовой палатке Троицкого собора Троице-Сергиевой лавры, сохранился напрестольный крест (1704–1705 гг., Государственный Эрмитаж), в который вложен фрагмент ризы святителя.